Kitabı oku: «INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN SOBRE MURCIÉLAGOS EN EL ECUADOR»

REVISIÓN HISTÓRICA DE LOS MURCIÉLAGOS EN EL ECUADOR HISTORICAL OVERVIEW OF THE BATS IN ECUADOR

Diego G. Tirira

Fundación Mamíferos y Conservación, Quito, Ecuador.

Programa para la Conservación de los Murciélagos del Ecuador.

Correo electrónico de contacto: diego_tirira@yahoo.com

RESUMEN

Se presenta una revisión histórica sobre el conocimiento que sobre el orden Chiroptera se tiene en el Ecuador. Se hace una introspección que se inicia con la búsqueda de la evidencia fósil existente en el país, la cual es incipiente, con excepción de algunos registros bien documentados provenientes de las islas Galápagos. Luego se indaga a través de las culturas prehispánicas sobre los orígenes de la interrelación “ser humano-murciélago”, la cual se evidencia en numerosas iconografías y en algunos restos óseos asociados con asentamientos humanos, particularmente en la región Costa. Este recorrido histórico continúa con un recuento de los principales investigadores y aportes que han marcado el conocimiento científico del orden Chiroptera en el país. Dentro del Ecuador hispánico, se hace notar la casi ausencia de documentos que narren la presencia de estos mamíferos voladores, aunque los pocos encontrados son analizados debido a la relevante información histórica que presentan. Se establece que 1790 es el año del nacimiento de la mastozoología científica en el Ecuador, con la visita de la Expedición Malaspina, durante la cual se describe la primera especie de murciélago con una localidad tipo en el país. Esta revisión histórica continúa por el siglo XIX, con la documentación de expediciones científicas europeas que se llevaron a cabo en el país, las cuales permitieron la colección de importante material y la posterior descripción de varias especies nuevas para la ciencia. Seguidamente, se analiza el aporte que dieron diferentes científicos entre finales del siglo XIX y a lo largo del siglo XX. Para terminar, se describen los acontecimientos que a partir de la década de 1980 cambiaron la historia del conocimiento científico del orden Chiroptera en el país, con el consecuente aparecimiento de los primeros investigadores ecuatorianos y sus contribuciones.

Palabras claves: conocimiento científico, culturas prehispánicas, descripciones de especies, investigadores, publicaciones.

ABSTRACT

This article presents an historical overview on our knowledge of the order Chiroptera in Ecuador. It begins with the search for fossil evidence in the country which is in its infancy, with the exception of some well-documented records from the Galapagos Islands. Then it explores pre-Hispanic origins of the “man-bat” relationship, represented in numerous iconographic artifacts and some skeletal remains associated with human settlements, particularly in the coastal region. This historical journey continues with an account of the principal investigators and contributions that have shaped the scientific knowledge of the order Chiroptera in the country. During early Hispanic influence in Ecuador, documents that treat these flying mammals were nearly non-existent, although the few encountered have been analyzed due their historical relevance. The year 1790 is recognized as the beginning of the scientific study of mammals in Ecuador, with the visit of the Malaspina Expedition, during which the first species of bat with a type locality in the country was described. This historical review continues through the nineteenth century, with documentation of European scientific expeditions that were carried out in the country, which allowed the collection of important material and the subsequent description of several new species. Later, contributions made by scientists from the late nineteenth century and throughout the twentieth century are analyzed. Finally, key events from the 1980’s changed the history of scientific knowledge of the order Chiroptera in the country are covered, with the consequent appearance of the first Ecuadorian researchers and their contributions.

Keywords: Descriptions of species, pre-Hispanic cultures, publications, researchers, scientific knowledge.

Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador (D. G. Tirira y S. F. Burneo, eds.).

Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Fundación Mamíferos y Conservación y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología.

Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 9: 17–32, Quito (2012).

INTRODUCCIÓN

No queda duda que a lo largo de la historia de la humanidad, de una u otra forma, los murciélagos han sido animales enigmáticos para el ser humano. En la cultura Maya, por ejemplo, llegaron a ser considerados como animales sagrados; mientras que en la China y en otras culturas del sudeste asiático, se considera hasta hoy en día que son símbolos de buena suerte, fertilidad y felicidad (Morton, 1989; obs. pers.).

En Ecuador, la trascendencia e importancia que tuvieron los murciélagos en ciertas culturas prehispánicas, especialmente en la región Costa (Gutiérrez-Usillos, 2002), lamentablemente, no se han conservado hasta la actualidad. Por el contrario, varios mitos injustificados (como la transmisión de enfermedades), han motivado que estos mamíferos voladores sean perseguidos por parte del ser humano, situación que se ha incrementado por las pérdidas económicas que los verdaderos murciélagos vampiros causan a la ganadería.

Este pobre interés por los murciélagos del país empezó con la llegada de los colonizadores españoles a inicios del siglo XVI. Tal es el caso que en los tres primeros siglos de presencia hispánica se producirán apenas dos documentos (de Pedro Pizarro y Juan de Velasco) en el actual Ecuador, trabajos que presentarán alguna información referente a este grupo de mamíferos, la cual sí bien es interesante en términos históricos, poco aporta al conocimiento científico.

Dentro de la historia científica del país, se considera que el punto de partida del conocimiento de los murciélagos en el Ecuador se dio en 1790, con la llegada de la Expedición Malaspina procedente de España, un inicio que no fue particularmente prolífico, ya que en los próximos 100 años apenas se produciría una decena de publicaciones.

El conocimiento de este grupo zoológico, dentro de las fronteras del país, tampoco ha sido destacado, ya que la primera publicación ecuatoriana (escrita por Franz Spillmann, un científico austriaco) apareció recién en 1929; mientras que la primera contribución de un investigador ecuatoriano (Luis Albuja y su Murciélagos del Ecuador), se publicó apenas en 1982.

Afortunadamente, el aporte de investigadores extranjeros, a partir de 1890 y a lo largo del siglo XX, unido a las contribuciones científicas de ecuatorianos, las cuales desde la década de 1990 se han incrementado notablemente, ha hecho que en los actuales momentos, el orden Chiroptera sea uno de los más estudiados en el país; a pesar de lo cual, la alta diversidad que tiene, hace que la información conocida todavía sea incipiente para la mayoría de sus especies.

EVIDENCIA FÓSIL

De forma general, en el planeta existen pocas evidencias fósiles sobre murciélagos, debido principalmente a que son animales pequeños con huesos frágiles, lo cual no ha facilitado su conservación a lo largo del tiempo (Tirira, 1998). En el caso de Ecuador, poca es la información paleontológica sobre el orden Chiroptera, ausencia que se piensa se ha visto favorecida por las condiciones climáticas mayormente húmedas que imperan en buena parte del país.

Figura 1. Vasija de cerámica prehispánica decorada con murciélagos en vuelo perteneciente a la fase III de la cultura Chorrera (de 600 a 300 a.C.). Fue encontrada en Alajuela, provincia de Manabí. Foto de D. G. Tirira tomada en el Museo Presley Norton de Guayaquil.

La primera publicación conocida corresponde al científico austriaco Franz Spillmann (1938: 376), quien documentó restos fósiles en el sector La Carolina, península de Santa Elena, a los cuales identificó como pertenecientes al género Vespertilio; sin embargo, Hoffstetter (1952) duda sobre la identificación de esta material, al cual considera que posiblemente ni siquiera se trate de un quiróptero. Si bien no se especifica la edad de estos hallazgos, se atribuye que corresponderían al Pleistoceno (con una antigüedad superior a 12 000 años), dado que en el mismo sector se han encontrado numerosos restos fósiles de otras especies de mamíferos atribuidas a esta época geológica (Hoffstetter, 1952).

Steadman (1986) y Steadman et al. (1991) también comentaron sobre el hallazgo de restos fósiles de murciélagos en cavernas de las islas Floreana y Santa Cruz (Galápagos), correspondientes a Lasiurus blossevillii, animales que se piensa fueron depredados por una especie de lechuza (familia Tytonidae). Estos registros han sido ubicados dentro del Holoceno, con una antigüedad estimada de 8 500 a 500 años (Steadman et al., 1991).

Otra información sobre quirópteros fósiles en el Ecuador corresponde a una comunicación personal que apareció en Czaplewski et al. (2005: 777), en donde se indica del hallazgo de seis taxones de murciélagos holocénicos en la hacienda La Calera, provincia de Carchi, Ecuador, información que si bien se considera importante, dada su generalidad, poco aporta al conocimiento de los murciélagos fósiles del país.

HISTORIA PREHISPÁNICA

La presencia del orden Chiroptera dentro de las culturas prehispánicas del actual Ecuador fue prolífica, en especial en la región Costa. La presente revisión histórica, expone los hallazgos más relevantes en orden cronológico, de acuerdo con los períodos en los cuales se desarrollaron las culturas aborígenes.

Período Formativo Temprano

Existen evidencias de una estrecha interrelación entre mamíferos y los antiguos pobladores del actual territorio ecuatoriano, la cual se piensa se remonta a unos 10 000 años de antigüedad (Gutiérrez-Usillos, 2002); sin embargo, la evidencia más antigua de esta relación con el orden Chiroptera recién aparece al final del período Formativo Temprano (de 3 400 a 1 500 a.C.), con el hallazgo de un esqueleto de murciélago asociado a un entierro funerario de una mujer de 15 a 20 años de edad, en el sitio Capa de Perro, valle de Jama, al norte de la provincia de Manabí, correspondiente a la fase VIII de la cultura Valdivia (con una antigüedad estimada de 1 600 a.C.; Zeidler et al., 1998; Staller, 2000). Para Stothert (2003); este hallazgo demostraría prácticas shamánicas, en las cuales el murciélago representa el vuelo mágico y posiblemente alguna interacción con sacrificios de sangre, lo cual indica que este mamífero volador ocupaba un puesto importante dentro de las creencias de la cultura Valdivia, junto con el jaguar, la serpiente y ciertas especies de aves, como el águila.

Período Formativo Tardío

En el período Formativo Tardío (entre 1 300 y 500 a.C.), se ha registrado el hallazgo de figuras iconográficas pertenecientes a la cultura Chorrera, con una antigüedad de 800 a 300 a.C. (Gutiérrez-Usillos, 2002; MPN, 2007), entre las provincias de Manabí, Santa Elena y Guayas. Dentro de esta cultura, se piensa que el murciélago representaba fuerzas espirituales que se materializaban en el mundo natural (MPN, 2007), las cuales se cree que tenían vínculos mágicos con la fertilidad y la sangre; por lo cual, estos seres estarían relacionados con rituales shamánicos (Stothert, 2003).

La forma habitual de representar al murciélago en esta cultura fue en vasijas, con forma de cuenco-efigie, en donde el fondo o interior de la vasija corresponde al cuerpo del animal, mientras que la cabeza aparece en uno de sus bordes y las alas formaban parte del contorno de la vasija (Lathrap et al., 1975; Gutiérrez-Usillos, 2002; MPN, 2007). En esta misma cultura, se han encontrado botellas que muestran figuras de murciélagos en vuelo de frente y de perfil (figura 1) y otras que denotan la presencia de una cola, lo cual indica que se trataría de una especie de la familia Molossidae.

Período de Desarrollo Regional

En el período de Desarrollo Regional (de 500 a.C. y 500 d.C.), aparecen representaciones iconográficas de murciélagos dentro de la cultura Tumaco-La Tolita, las cuales se atribuye que corresponden a la etapa de mayor esplendor que tuvo esta cultura (entre 200 a.C. y 400 d.C.; Gutiérrez-Usillos, 2002), la misma que se ubicaba en el extremo noroccidental del país, al norte de la provincia de Esmeraldas, y el extremo suroccidental de Colombia (Cadena y Bouchard, 1980). Las figuras encontradas, a pesar de no ser abundantes, demuestran el conocimiento que tenían sobre estos mamíferos, lo cual ha llevado a pensar que el murciélago era uno de los seres más importantes en su cultura (Gutiérrez-Usillos, 2002).

Las iconografías de murciélagos de la cultura Tumaco-La Tolita representan figurillas de forma naturalista o estilizada (Gutiérrez-Usillos, 2002), en las cuales se nota claramente las membranas alares y caudal, así como la presencia de un apéndice nasal, lo cual no deja duda que se trataba de murciélagos de la familia Phyllostomidae (Cadena y Bouchard, 1980). En esta cultura, también se han encontrado máscaras de cerámica que han sido atribuidas a una especie de murciélago vampiro (seguramente Desmodus rotundus), así como figuras que muestran una hoja nasal prominente, vertical y triangular, que recuerda al murciélago nariz de lanza (Lonchorhina aurita); además, también se ha reportado la representación de murciélagos en forma de ralladores (Adoum y Valdez, 1989; Gutiérrez-Usillos, 2002).

Otra cultura dentro del período de Desarrollo Regional que ha representado iconografías de murciélagos es Bahía (entre 300 y 100 a.C.), en la provincia de Manabí (Gutiérrez-Usillos, 2002); entre sus restos se han encontrado ocarinas (silbatos primitivos) que representan murciélagos con las alas extendidas y, en algunos casos, cola evidente (Hickmann, 1986; Gutiérrez-Usillos, 2002). El cuerpo de las ocarinas aparece redondeado, lo cual se piensa era para facilitar la emisión de sonidos determinados (Gutiérrez-Usillos, 2002).

También se han encontrado numerosas representaciones de murciélagos en ocarinas y sellos de las culturas Tejar (entre 300 a.C. y 200 d.C.), Jambelí (entre 190 a.C. y 95 d.C.) y Guangala (entre 100 a.C. y 750 d.C.), todas en la Costa centro y sur del país, dentro del mismo período de Desarrollo Regional (Estrada et al., 1962; Holm y Crespo, 1981; Gutiérrez-Usillos, 2002).

Período de Integración

El murciélago durante el período de Integración (de 500 a 1 532 d.C.), fue uno de los animales simbólicos fundamentales en la región Costa, con un significado importante dentro del mundo mágico-religioso de las culturas (Estrella, 2006: 244), lo cual se evidencia en las numerosas representaciones iconográficas y restos óseos asociados con yacimientos arqueológicos (Gutiérrez-Usillos, 2002).

Los restos óseos de murciélagos asociados con seres humanos dentro de este período corresponden a las culturas Atacames-Balao (alrededor de 1 100 d.C.) y Jama-Coaque II (entre 690 y 1 435 d.C.), aunque no es claro el motivo de esta asociación, así como la identidad de las especies involucradas (Gutiérrez-Usillos, 2002). Dentro de la cultura Jama-Coaque II, en el sitio de San Isidro, provincia de Manabí, se encontraron restos dentales y mandibulares de una especie de murciélago, los cuales, por su tamaño grande, Stahl (1994) ha atribuido que corresponden al género Artibeus.

En la cultura Manteño-Huancavilca (de 700 a 900 d.C.), dentro del mismo período, las representaciones iconográficas de murciélagos fueron abundantes, especialmente en formas aplanadas, grabadas en sellos o en torteros, lo cual hace suponer que sus formas eran usadas como símbolos o identificadores de algo no determinado (que podría ser un grupo social, una función o una idea; Gutiérrez-Usillos, 2002). Estas representaciones, si bien son sencillas y de trazos geométricos poco estilizados, han captado rasgos característicos del orden Chiroptera que ha permitido reconocerlos (Gutiérrez-Usillos, 2002). Otra tipo de trabajos en cerámica que elaboraba con frecuencia esta cultura ha sido la de ocarinas antropomorfas con máscaras de murciélagos (Hickmann, 1986).

En las representaciones de artistas manteños se ha evidenciado que procuraban retratar dos formas básicas de quirópteros, una de las cuales se atribuye que correspondería al murciélago vampiro común (Desmodus rotundus), con el hocico corto y redondeado y las orejas amplias; frente a otra con el hocico pronunciado y las orejas triangulares (Gutiérrez-Usillos, 2002).

La representación de murciélagos hematófagos, se piensa que podría tener alguna relación con sacrificios humanos, debido a su vínculo con la sangre (Gutiérrez-Usillos, 2002), como se ha atribuido en la cultura Mochica de Perú (Bourget, 1990).

Un rasgo característico que ha sido evidente en la cultura Manteño-Huancavilca, es que los murciélagos al parecer eran considerados como elementos asociados con la fertilidad y lo masculino, ya que en las representaciones iconográficas encontradas se pueden observar formas que recuerdan a un órgano sexual masculino, lo cual estaría relacionado con un símbolo de poder o de jerarquía por parte de los caciques de esta cultura (Gutiérrez-Usillos, 2002).

Otro hallazgo interesante en esta cultura ha sido la representación de un murciélago rodeado por dos peces en un tortero, lo cual sugiere que existía una relación entre estos organismos, lo cual posiblemente indicaría que se trata de un murciélago pescador (Noctilio leporinus; Gutiérrez-Usillos, 2002).

En la región Sierra, dentro de este mismo período, no existe evidencia que el murciélago tuviera un culto similar al documentado para la Costa de Ecuador, con excepción de un pectoral de oro encontrado en la cultura Negativo del Carchi (alrededor de 900 d.C.), el cual presenta algunos rasgos en común con los identificados en las culturas de la Costa; pero además, se piensa que estaría asociado con la reproducción y la maternidad, ya que en su vientre se evidencia una cabeza y un cuerpo alado, lo cual podría representar a una cría (Gutiérrez-Usillos, 2002). Mientras que no se ha encontrado información para la región Amazónica.

PREHISTORIA CIENTÍFICA

La documentación escrita de la presencia de murciélagos en el actual territorio ecuatoriano, desde la llegada de los conquistadores españoles hasta antes de la aparición de trabajos científicos, es de poca relevancia. Se conoce apenas un par de escritos que, de forma general, describen o mencionan la presencia de este grupo de mamíferos.

La primera mención conocida corresponde a la obra de Pedro Pizarro (1571), una crónica sobre el descubrimiento y conquista española de los actuales territorios de Ecuador y Perú. Pizarro indica que en su encuentro con Atahualpa, el último soberano Inca, observó que este llevaba una suave manta de color pardo oscuro sobre los hombros, la cual llamó su atención por su finura; al preguntarle de qué estaba hecha, Atahualpa le contestó que era de unos “pájaros que andan de noche en Puerto Viejo [actual Portoviejo, Manabí] y Tumbes, que muerden a los indios” (Pizarro 1571 [1986]: 66).

Si bien esta crónica puede resultar inverosímil, no es lejana de la realidad que la cultura Manteño-Huancavilca (donde se encuentra Portoviejo) se haya destacado en la actividad textil (Gutiérrez-Usillos, 2002). Lo cual llama la atención es el uso de pelo de murciélago para preparar una manta; sin embargo, existe evidencia que en México y en otras culturas del continente utilizaban pelo de conejo o plumón de aves entremezclados con algodón, con lo cual obtenían hilos de una suave textura (Gutiérrez-Usillos, 2002); mientras que Garcilaso de la Vega (1609) indica que en época incaica, en el actual Perú, se hilaba pelo de vizcacha (Chinchillidae) para elaborar textiles.

Además, si se relaciona con la evidencia iconográfica explicada anteriormente, sobre la importancia del murciélago en las culturas de la Costa central de Ecuador durante el período de Integración, no llama la atención que el inca Atahualpa haya buscado vestir una prenda construida con pelo de este animal, ya que, como se ha indicado, el murciélago era un símbolo de masculinidad, poder y fertilidad; por lo cual, sus representaciones eran atribuidas a caciques y jefes de las comunidades (Gutiérrez-Usillos, 2002).

Desde un punto de vista científico, quizá la información de mayor relevancia que aparece en el libro de Pedro Pizarro es el comentario que hace alusión a la conducta hematófaga; pues hasta donde se sabe, no existe un documento anterior que haya reportado esta forma de comportamiento.

Luego de la obra de Pizarro, tuvieron que transcurrir más de 200 años para que a fines del siglo XVIII aparezca un segundo documento. Se trata de la Historia Natural del Reino de Quito del sacerdote jesuita de origen riobambeño Juan de Velasco, fechado en 1789, pero publicado por primera vez apenas en 1841.

El trabajo de Juan de Velasco, aparte de ser el primer aporte histórico de una persona nacida en el actual territorio ecuatoriano, tiene poca relevancia científica. En su texto se refiere al orden Chiroptera de forma genérica como “avechuchos volantes” e indica que este grupo de animales “no suele entrar en la nomenclatura de los cuadrúpedos”. De Velasco describe cuatro especies de murciélagos, a las cuales se refiere por nombres en lengua quichua, de la siguiente manera:

•“Hatu-mashu, o gran murciélago, solo de climas calientes, tiene el cuerpo como una rata grande, es de color oscuro y lana larga, abiertas sus alas tienen tres palmos de punta a punta”. Se piensa que el texto hace referencia al gran falso vampiro (Vampyrum spectrum), dado que sería la única especie que en América tropical tendría una envergadura de más de 60 cm (equivalente a los tres palmos indicados).

•“Puca-mashu, de color medio rojo en el cuerpo y las alas pardas, es la mitad menor que el pasado, propio de climas algo calientes y solo en los despoblados donde sangran a las bestias”. Por la conducta mencionada, sin duda se refiere al murciélago vampiro común (Desmodus rotundus); aunque por la descripción, podría tratarse de varias especies de murciélagos.

•“Uqui-mashu, de color pardo, del tamaño del precedente, es común en climas benignos y aún fríos. Entra en las viviendas y sangra también a la gente si la halla dormida”. Se trata también de Desmodus rotundus.

•“Yana-mashu, es el menor de todos, con el cuerpo y color de un ratón casero y con las alas negras, el cual es también común en climas fríos”. Si bien la descripción es demasiado general, se piensa que hace referencia a una especie de Myotis (posiblemente M. oxyotus, una de las más comunes del género en tierras altas, Tirira, 2007).

Como se ha visto, las descripciones que realizó Juan de Velasco son generales y aportan con poca información relevante; además, no utilizó el esquema de nomenclatura binomial, a pesar que para aquella época dicha corriente había recorrido Europa y contagiado a muchos naturalistas; por lo cual, no cabe duda que Juan de Velasco (exiliado en Italia mientras escribía su obra), conociera el trabajo de Linnaeus (1758).

HISTORIA CIENTÍFICA

La historia científica del conocimiento del orden Chiroptera en el Ecuador se considera al período comprendido entre la escritura del primer documento que haya utilizado el sistema de nomenclatura binomial y la aparición del primer investigador ecuatoriano. El avance de la historia científica de los murciélagos en el Ecuador, según el número de contribuciones publicadas o producidas (para las no publicadas, como es el caso de numerosas tesis), se puede apreciar en la figura 2.

Figura 2. Contribuciones científicas producidas sobre murciélagos del Ecuador según la década de publicación o edición (en el caso de los documentos no publicados). La línea sólida representa los valores acumulados.

Nace la historia científica

Se ha establecido que el punto de partida del conocimiento científico de los murciélagos en el Ecuador se dio a fines del siglo XVIII, con la llegada de la Expedición Malaspina al puerto de Guayaquil en 1790, enviada por el Reino de España, la cual tuvo como objetivo visitar sus colonias alrededor del mundo, en las cuales se debían realizar estudios zoológicos, geológicos, químicos y físicos (Estrella, 1996).

Parte de la Expedición Malaspina fue el marino y naturalista español, nacido en la actual Guatemala, Antonio Pineda, quien estaba encargado del estudio de la fauna. Pineda permaneció en el puerto de Guayaquil y sus alrededores durante cuatro semanas, luego de lo cual preparó un manuscrito titulado: Descripción de aves, quadrúpedos y peces del puerto de Guayaquil (Pineda, 1790 [1996]), en donde describió siete especies de mamíferos, para lo cual siguió los esquemas científicos que se utilizaban en la época, el mismo que incluyó descripciones en latín y el uso de terminología científica, según las bases de la nomenclatura binomial propuesta por Linnaeus (1758); por lo cual, se considera a este documento como el punto de inicio de la mastozoología científica en el Ecuador (Tirira, 2008).

Una de las especies descritas por Pineda (1790 [1996]) fue un murciélago al que denominó Vespertilio guayaquilensis. Estrella (1996) indicó que dicha especie se trataría del murciélago vampiro común (Desmodus rotundus), basado únicamente en la información de la dieta hematófaga a la cual hacía mención Pineda en su manuscrito; sin embargo, en una revisión detallada de la descripción, Tirira (2012a) llegó a la conclusión que el ejemplar descrito se trataba de un macho adulto de Phyllostomus hastatus.

Antes de reanudar su viaje alrededor del mundo, Pineda envió su manuscrito a España para su publicación. Desafortunadamente, dos años más tarde, en 1792, Pineda falleció a causa de una enfermedad tropical en la isla Luzó, archipiélgo de las Filipinas; por lo cual, el manuscrito permaneció olvidado en archivos históricos de Madrid hasta que fue descubierto a fines de la década de 1980 y publicado en 1996, por el historiador ecuatoriano Eduardo Estrella (Estrella, 2004).

Tiempo de expediciones

El siglo XIX no fue particularmente prolífico en cuanto al aporte al conocimiento de los murciélagos del Ecuador; sin embargo, se dieron algunas contribuciones relevantes, especialmente generadas como resultado de diferentes expediciones científicas desarrolladas por naturalistas y viajeros europeos, las cuales aportaron principalmente con la descripción de algunas especies nuevas para la ciencia.

El primer aporte corresponde a la expedición llevada a cabo por el naturalista italiano Caetano Osculati, quien entre 1847 y 1848 viajó por Ecuador. En su visita, Osculati recorrió el país desde el puerto de Guayaquil hasta Quito, para luego dirigirse hacia el río Napo y continuar su viaje por la Amazonía de Perú, para terminarlo en Pará (Belém), Brasil, en la desembocadura del río Amazonas (Osculati, 1854). Un producto de este viaje fue la primera descripción publicada de una especie de murciélago para el Ecuador: Vespertilio osculatii Cornalia, 1849 (= Myotis nigricans osculatii), cuya localidad tipo indicada es: “Regionibus equatorialibus, secus Fl. Napo decursum [Regiones ecuatorianas, por el curso del río Napo]”, la cual fue restringida a Santa Rosa d’Oas, río Napo, Ecuador, por Osculati (1854), quien se refirió a esta especie como Vespertilio quixensis.

Entre 1856 y 1860, el científico británico Robert F. Tomes publicó cuatro artículos que incluyeron información de varias especies de murciélagos para el Ecuador, sobre material colectado por el expedicionario inglés Louis Fraser. Dentro de estas publicaciones, destaca en 1856 la descripción de una nueva especie de murciélago para el país: Hyonycteris albiventer (= Thyroptera tricolor albiventer), con localidad tipo: Ecuador, Napo, río Napo, “cerca de Quito”. Tomes también publicó los primeros listados de especies de mamíferos para el país; de los cuales, en 1858 incluyó ocho taxones de murciélagos para la zona de Gualaquiza, provincia de Morona Santiago; mientras que en 1860(a y b), listó cinco especies en cada artículo para otras regiones ecuatoriales, aunque las localidades de colección aparecen confusas o no fueron indicadas. Otro aporte relevante del trabajo de Tomes (1860b) fue la mención, por primera vez, de una relación estrecha de Noctilio leporinus con el agua y con una dieta ictiófaga, sobre la base de observaciones en el río Esmeraldas realizadas por L. Fraser.

Pocos años más tarde, la Comisión Científica del Pacífico enviada por el gobierno de España, visitó territorio ecuatoriano entre 1864 y 1865; dentro de esta expedición participó el zoólogo y explorador español Marcos Jiménez de la Espada, quien estuvo a cargo de compilar información sobre la fauna. La ruta seguida por la expedición fue similar a la realizada por C. Osculati. Su viaje inició en Guayaquil, para seguir hacia Guaranda y Quito, de donde partió a la región oriental, con rumbo a Papallacta, Baeza y Archidona, para continuar por territorio peruano y terminar en Pará, Brasil (Jiménez de la Espada et al., 1998). A su regreso a España, Jiménez de la Espada publicó algunos documentos sobre sus investigaciones de fauna, en los cuales comentó sobre sus observaciones de murciélagos, en particular sobre su encuentro con algunos ejemplares de Thyroptera tricolor en la localidad de Baeza, provincia de Napo (Jiménez de la Espada, 1870).

Además, con el material colectado por Jiménez de la Espada a su paso por territorio ecuatoriano, Ángel Cabrera preparó algunos manuscritos, entre los cuales describió cinco especies de murciélagos: Vespertilio espadae (= Eptesicus innoxius) y Myotis thomasi (= Myotis oxyotus), en 1901; Noctilio zaparo (= N. albiventris), en 1907; y Phyllostomus hastatus curaca (= P. h. hastatus) y Molossops aequatorianus (= Cabreramops aequatorianus), en 1917.

La última de las expediciones científicas realizadas en el siglo XIX correspondió al naturalista italiano Enrico Festa, quien visitó Ecuador entre 1895 y 1898, producto de la cual colectó abundante material zoológico, el cual incluyó más de un centenar de pieles de mamíferos, especialmente murciélagos y primates, colección que fue depositada en el Musei di Zoologia ed Anatomia Comparata della R. Università di Torino y fue la base para la preparación de tres artículos científicos, uno de ellos dedicado al orden Chiroptera (en 1906), el cual destaca por incluir la primera lista de murciélagos del Ecuador, la cual fue organizada según las regiones geográficas del país: Ecuador occidental con 26 especies, Ecuador oriental con 17, Región Interandina con tres especies y Región Andina con una sola especie, para un total de 36 especies de murciélagos que eran conocidas para el Ecuador a inicios del siglo XX.

Primer período de crecimiento

La última década del siglo XIX y las tres primeras del siguiente conforman el denominado primer período de crecimiento del conocimiento científico sobre los murciélagos del Ecuador (figura 2). Durante estos años se describieron 26 taxones con localidad tipo en el país (figura 3), lo cual representa un 55% del total de taxones de murciélagos descritos hasta el presente.

Figura 3. Número de taxones de murciélagos descritos con localidad tipo en Ecuador, entre 1790 y 2012, según las décadas en que fueron descritos. La línea sólida representa los valores acumulados.

Durante este período destacan tres científicos que publicaron numerosos artículos y describieron una veintena de taxones de murciélagos para el Ecuador; son los siguientes (véase referencias de estos y otros autores en Tirira, 2000 y 2012b):

•Michael Oldfield Thomas, del British Museum of Natural History, de Londres, describió siete especies de quirópteros y publicó alrededor de 15 artículos con información sobre murciélagos ecuatorianos. Sus aportes aparecieron entre 1880 y 1928.

•Joel A. Allen, del American Museum of Natural History (AMNH), de Nueva York, describió seis especies y publicó unos 10 artículos en los cuales incluyó especímenes de murciélagos colectados en el país. Publicó entre 1892 y 1916.

•Harold E. Anthony, también del AMNH, fue el único de este grupo que visitó Ecuador, producto de lo cual describió cinco taxones y publicó igual número de documentos con información sobre el orden Chiroptera entre 1921 y 1926.

En este período, también destaca el trabajo del zoólogo español Ángel Cabrera, ya indicado anteriormente, quien entre 1901 y 1917 describió cinco taxones de murciélagos ecuatorianos. Otros investigadores también describieron especies en estos años fueron: Gerrit S. Miller, Jr. (en 1902), Knud Andersen (1906), Einer Lönnberg (1921).

En este período también aparecieron otros científicos que aportaron con sus publicaciones; se trata de Glover Allen, Paul Rivet y E. Trouessart.

Al final del primer período de crecimiento apareció el primer documento científico publicado en Ecuador que hizo referencia al orden Chiroptera, titulado Sobre un nuevo tipo de dentadura en los quirópteros, escrito por el científico austriaco Franz Spillmann, el mismo que fue publicado en los Anales de la Universidad Central de Quito, en 1929.

Período de transición

Entre 1930 y la aparición del primer científico ecuatoriano dedicado a la investigación de murciélagos (a fines de la década de 1970), se produce un período que ha sido denominado como de transición, el cual se caracteriza por un decrecimiento considerable en el número de publicaciones, así como en la descripción de nuevas especies de murciélagos con localidad tipo en Ecuador.

Este decrecimiento es particularmente notorio en los primeros 30 años (entre las décadas de 1930 y 1950; figura 2), tiempo durante el cual, no se describió un solo taxón de murciélago para el país (figura 3). Esta disminución en la producción científica que se había iniciado décadas atrás, se piensa que estuvo relacionada directamente con la depresión económica de 1929 y la Segunda Guerra Mundial, eventos que afectaron a buena parte del planeta. A partir de la década de 1960 se dio un leve crecimiento en el número de publicaciones, tendencia que continuó en la década siguiente (figuras 2 y 3).

Durante este período, apenas se describieron tres taxones, dos subespecies nuevas para la ciencia y una redescripción (con su neotipo), lo cual claramente demuestra la pobre producción científica de este período, comparado con los 26 taxones descritos en el período anterior. Los científicos que realizaron las descripciones fueron William B. Davis (describió la forma thomasi de Eptesicus brasiliensis, en 1966; además, publicó otros documentos hasta 1978), James Dale Smith (describió la subespecie carteri de Mormoops megalophylla, en 1972) y Richard K. LaVal (redescribió Myotis oxyotus con un neotipo, en 1973).

Otros investigadores que destacaron por sus publicaciones durante el período de transición fueron Colin C. Sanborn (cuyas contribuciones aparecieron entre 1932 y 1955) y George G. Goodwin (de 1942 a 1963), ambos de los Estados Unidos de América. Los mayores aportes de estos científicos, unidos a los de W. B. Davis, fueron dirigidos a revisiones taxonómicas de algunos géneros de murciélagos neotropicales, entre las cuales se incluyó material ecuatoriano.

En este período también aparecieron las primeras publicaciones de Alfred L. Gardner y Don E. Wilson, quienes serán en las próximas décadas destacados mastozoólogos dedicados al estudio de los quirópteros neotropicales.

Otros investigadores que contribuyeron con información relevante sobre los murciélagos ecuatorianos durante el período de transición fueron: Rollin H. Baker, André Brosset, Dilford C. Carter, Jean Dorst, Judith L. Eger, E. W. Gudger, Philip Hershkovitz, Eleanor M. Laurie, Ronald H. Pine, Randolph L. Peterson, J. R. Tamsitt, R. Daniel Thompson y William D. Webster.

HISTORIA MODERNA

La historia moderna está claramente definida por la presencia de investigadores ecuatorianos en el estudio de los murciélagos en el Ecuador, contribución que se inició en 1980, con la publicación de un primer documento, y continúa hasta el presente.

La primera contribución ecuatoriana

En la segunda mitad de la década de 1970 apareció quien es considerado como el primer mastozoólogo ecuatoriano y quien llegará a convertirse en uno de los primeros latinoamericanos dedicados al estudio de los quirópteros neotropicales. Se trata de Luis Albuja, quien junto con Jorge Urgilés, llevó adelante un inventario de los murciélagos del Ecuador, para lo cual recorrieron numerosas localidades del país, bajo el auspicio del Departamento de Ciencias Biológicas de la Escuela Politécnica Nacional (EPN), de Quito.

Para el estudio de los quirópteros, Albuja debió vencer numerosos obstáculos ante la falta de bibliografía especializada y la carencia de asesoría científica al no existir otros mastozoológos en el país.

Las primeras contribuciones de Albuja en la mastozoología ecuatoriana fueron: en 1980 publicó con otros autores el Estudio preliminar de los vertebrados ecuatorianos, una obra de referencia obligatoria hasta el presente; en 1981 presentó en la Universidad Central del Ecuador su tesis doctoral Los murciélagos del Ecuador, en coautoría con Jorge Urgilés; mientras que en 1982 publicó la primera edición del libro Murciélagos del Ecuador, el cual tiene el mérito de ser el primer aporte específico para un grupo zoológico que se haya publicado en Ecuador y uno de los primeros libros sobre murciélagos escrito para un país en Latinoamérica.

En el plano científico, no cabe duda que la mayor contribución de Murciélagos del Ecuador fue incluir por primera vez toda la información que para el orden Chiroptera se conocía en aquel momento en el país; además, incrementó en 18 especies la diversidad previamente conocida, para un total de 105 especies de quirópteros.

Durante el resto de la década de 1980, Albuja fue el único especialista de murciélagos que tuvo el Ecuador. En sus estudios, emprendió numerosas colecciones de quirópteros en buena parte del territorio nacional, las cuales principalmente aportaron al conocimiento de la diversidad de especies, con la adición de nuevos registros, colecciones que convirtieron al museo de la EPN en el más importante del país y en uno de los más grandes del mundo, en cuanto a mastofauna ecuatoriana (Tirira, 1995–2012).

Tabla 1. Descripciones de especies de murciélagos en las cuales han intervenido investigadores ecuatorianos, en orden cronológico.

1 Estas especies fueron publicaciones póstumas de René M. Fonseca.

En esta década y la siguiente, Albuja publicó algunos artículos científicos, especialmente dentro de la Revista Politécnica, editada por su misma institución (véase referencias en Tirira, 2000 y 2012b). También en 1999 apareció la segunda edición de su libro Murciélagos del Ecuador.

Un investigador que colaboró con Albuja en varios estudios durante la década de 1980 y parte de 1990 fue Patricio Mena-V., quien apareció como coautor en algunos de sus trabajos.

La segunda contribución ecuatoriana

A inicios de la década de 1990 entró en escena otro investigador ecuatoriano, Diego G. Tirira, quien fue la primera persona del país que llevó a cabo un estudio ecológico sobre una especie de murciélago: “Aspectos ecológicos del murciélago pescador menor Noctilio albiventris affinis (Chiroptera, Noctilionidae) en la baja Amazonía ecuatoriana” (Tirira, 1994; Tirira y de Vries, 1994, 2012), investigación que se llevó a cabo en la Reserva de Producción Faunística Cuyabeno, bajo el auspicio de la Escuela de Ciencias Biológicas de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (PUCE), de la ciudad de Quito.

Tirira inició sus investigaciones en el Museo de Zoología de la PUCE (QCAZ), de la cual fue su primer curador de mamíferos, entre 1995 y 1999. Para 1990, la colección del QCAZ albergaba una pequeña muestra de unos 400 mamíferos; de los cuales, 150 eran murciélagos. Dos décadas más tarde, este museo ha llegado a convertirse en la más grande colección de mamíferos del Ecuador que existe en el mundo, tanto en diversidad de especies, como en número de especímenes almacenados (con unos 13 000 registros, 8 000 de los cuales son quirópteros).

En este primer período, Tirira inició la producción de una serie de “Publicaciones especiales sobre los mamíferos del Ecuador”, de la cual es su editor y autor principal, serie cuyo primer volumen apareció en 1998 y hasta 2012 ha editado nueve números y otros se encuentran en preparación. Dentro de esta serie destaca la publicación de los primeros libros que documentan de forma completa la diversidad de mamíferos en el país, en los cuales se incluye importante información sobre el orden Chiroptera: Mamíferos del Ecuador (1999) y Guía de campo de los mamíferos del Ecuador (2007); y las dos ediciones de los Libros Rojos de los mamíferos del Ecuador (2001, 2011).

El mayor aporte que Tirira ha dado a la mastozoología del país en la década de 1990 no está ligado a sus publicaciones, sino en motivar la aparición de nuevos investigadores, entre quienes destacan Santiago F. Burneo (quien remplazó a Tirira en la curaduría de la colección de mamíferos del QCAZ), Carlos E. Boada y Pablo Jarrín-V., quienes a su vez motivaron a otros nuevos investigadores, que han llevado a convertir a la PUCE en la más importante institución formadora de mastozoólogos profesionales del país y también han aportado para el crecimiento de la colección de mamíferos del QCAZ.

El segundo período de crecimiento

Tuvieron que transcurrir 100 años para que la investigación científica de los murciélagos del Ecuador vuelva a vivir un nuevo período de crecimiento, el cual se repite en circunstancias totalmente diferentes, especialmente por la notable contribución de científicos ecuatorianos.

Se considera como el punto de inicio de este nuevo período de crecimiento la publicación del primer libro de Diego Tirira, en 1998; acontecimiento que estuvo acompañado con otros hechos, como fue la aparición de una nueva generación de jóvenes mastozoólogos, desde 1995 y la realización del primer seminario sobre mamíferos del Ecuador, en 1996. Este período de crecimiento ha tenido un incremento constante (véase figuras 2 y 3) y continúa hasta el presente.

El mayor aporte de nuevos científicos, como ya se comentó, vino de estudiantes graduados en la PUCE, quienes han llevado a cabo diversos estudios sobre el conocimiento de los quirópteros del país, tanto en aspectos de ecología, como en taxonomía, distribución geográfica y conservación; dentro de este grupo de jóvenes investigadores destacan Juan Pablo Carrera, René M. Fonseca†, María R. Marchán-Rivadeneira, C. Miguel Pinto y J. Sebastián Tello; además de Ariana Apezteguia, Carlos A. Carrión B., David A. Donoso, Santiago Espinosa, Paula Iturralde-Pólit, David Lasso, C. Alfonso Molina-Hidalgo, Paola Moscoso R., M. Viviana Narváez, Pamela Rivera-Parra y Gabriela Toscano (véanse referencias de estos investigadores en Tirira, 2012b).

De forma paralela, durante la primera década del siglo XXI han aparecido investigadores provenientes de otras ciudades y universidades del país, los cuales también han contribuido al conocimiento de este grupo zoológico; entre quienes destacan: Wilmer E. Pozo (de la Escuela Politécnica del Ejército, de Sangolquí), Jaime Salas Z. (de la Universidad Estatal de Guayaquil), Christian Loaiza (de la Universidad Nacional de Loja), Carlos A. Narváez y Marco V. Salazar (de la Universidad Técnica Particular de Loja), Alfonso Arguero y Freddy Trujillo (de la Universidad Central del Ecuador y EPN, de Quito), entre otros.

Además de los nuevos mastozoólogos mencionados, debe añadirse el aporte que han dado los investigadores señalados en las décadas pasadas: Luis Albuja y Patricio Mena-V. (de la EPN) y Diego G. Tirira, Santiago F. Burneo, Carlos E. Boada y Pablo Jarrín-V. (de la PUCE).

Durante este segundo período de crecimiento también se han descrito 12 especies de murciélagos cuya localidad tipo está en Ecuador; de las cuales, en ocho de ellas, participaron por primera vez científicos ecuatorianos (tabla 1)

El aporte extranjero

Los acontecimientos narrados a partir de 1980 no estuvieron separados de la participación de científicos extranjeros, cuyas contribuciones también se han incrementado progresivamente.

Entre los científicos extranjeros que más han aportado al conocimiento de los murciélagos ecuatorianos destaca Robert J. Baker, de Texas Tech University (TTU), quien en los actuales momentos es uno de los mayores conocedores de la taxonomía de murciélagos neotropicales. Sus contribuciones han aparecido desde la década de 1970 (aunque en un inicio no incluyó material colectado en Ecuador) y se extienden hasta el presente, entre las cuales se incluye la descripción de tres especies (tabla 1).

Baker también ha aportado a la formación de numerosos científicos latinoamericanos con sus estudios de posgrado, entre los cuales se encuentran los ecuatorianos J. P. Carrera, R. M. Fonseca†, M. R. Marchán-Rivadeneira y C. M. Pinto. Baker visitó Ecuador en 2001 y 2004, dentro de las Expediciones Sowell que organizó TTU en cooperación con el QCAZ.

Otros investigadores extranjeros que visitaron el país en este período y que aportaron con posteriores publicaciones sobre sus colecciones u observaciones, destacan, en orden alfabético: Louis H. Emmons, Alfred L. Gardner, Thomas H. Kunz, Thomas E. Lee, Jr., Timothy J. McCarthy, Gary F. McCracken, Molly M. McDonough, Nathan Muchhala, Roger H. Rageot y David W. Steadman, todos de los Estados Unidos de América; además de Mark D. Engstrom, Burton K. Lim y Fiona A. Reid, de Canadá; Carlos Ibáñez, de España; y J. Eric Hill, de Inglaterra.

A entre listado se deben añadir los nombres de Charles O. Handley Jr., J. Knox Jones, Jr., Karl F. Koopman, Nancy B. Simmons, Robert S. Voss y Neal Woodman, también norteamericanos, quienes a pesar de no haber realizado trabajo científico sobre murciélagos en el Ecuador, han sido autores de algunas publicaciones relevantes.

Dentro de los investigadores latinoamericanos que han aportado al conocimiento de los murciélagos del Ecuador, destacan: Liliana M. Dávalos y Hugo Mantilla-Meluk, de Colombia; Ricardo Moratelli, de Brasil; Richard Cadenillas, Víctor R. Pacheco, Sergio Solari y Paul M. Velazco, de Perú, entre otros.

EPÍLOGO

Es innegable el crecimiento que ha tenido la mastozoología ecuatoriana en las dos últimas décadas. También no queda duda que las buenas relaciones internacionales que se tienen con numerosas instituciones, especialmente universidades y museos de Norteamérica y Europa; además, obviamente, de Latinoamérica, han permitido un intenso intercambio de conocimientos, así como el desarrollo de cuantiosas investigaciones, con la consiguiente publicación de sus resultados.

Todavía queda mucho trabajo por realizar. De hecho, varias regiones del país aún permanecen desconocidas o los muestreos implementados han sido insuficientes, por lo cual se piensa que todavía estamos lejos de conocer la verdadera diversidad de murciélagos que alberga el Ecuador. Esta situación se demuestra fácilmente al analizar el constante incremento que en las últimas décadas han tenido los listados de especies del país. Por ejemplo, para 1982 Ecuador registraba 105 especies de quirópteros, diversidad que se incrementó a 118 en 1991, 132 en 1999, 143 en 2007 y 167 en 2012 (Tirira, 2012b), lo cual indica un aumento del 57% en un período de 30 años.

También se debe notar que en los últimos ocho años se han descrito 12 nuevas especies de murciélagos cuya localidad tipo está en Ecuador; resultados que demuestran lo mucho que resta por descubrir y, en consecuencia, el arduo trabajo que es necesario llevar a cabo.

Las preguntas que surgen en este momento son: ¿Cuántas especies nuevas de murciélagos todavía restan por describir?, ¿Cuántas especies presentes en países vecinos también se encuentran en Ecuador, pero todavía no han sido descubiertas?, ¿Cuánto tiempo durará este segundo período de crecimiento?, ¿Habrá un período de receso, como ocurrió en el siglo pasado?, y ¿Cuáles serán las características que se deberán enfrentar cuando llegue un tercer período de crecimiento? Solo el tiempo responderá a estas preguntas; mientras tanto, hay mucho trabajo por realizar.

AGRADECIMIENTOS

A las personas e instituciones que han colaborado con información para preparar este artículo, tanto en las bibliotecas consultadas, como en los museos y colecciones científicas visitados. A Ernesto Salazar, por la información provista sobre las culturas prehispánicas del país. Al Museo Presley Norton, por permitirme tomar la fotografía que se incluye en la figura 1.

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Recibido: 15 de julio de 2012

Aceptado: 31 de julio de 2012

IDENTIDAD DEL VESPERTILIO GUAYAQUILENSIS DE PINEDA, 1790 IDENTITY OF VESPERTILIO GUAYAQUILENSIS OF PINEDA, 1790

Diego G. Tirira

Fundación Mamíferos y Conservación, Quito, Ecuador.

Programa para la Conservación de los Murciélagos del Ecuador.

Correo electrónico de contacto: diego_tirira@yahoo.com

RESUMEN

Se comenta sobre la identidad de la primera especie de murciélago descrita para la fauna de Ecuador, con el nombre de Vespertilio guayaquilensis, realizada por el naturalista español Antonio Pineda durante la Expedición Malaspina que recorrió los territorios de la corona española en América y Asia entre 1789 y 1794. Este manuscrito permaneció inédito por cerca de 200 años, hasta que finalmente fue publicado en 1996. Se discute la validez del nombre científico y su posible uso dentro de la taxonomía contemporánea.

Palabras claves: Expedición Malaspina, Guayaquil, identificación, Phyllostomus hastatus, siglo XVIII.

ABSTRACT

A comment is presented on the identity of the first species described for the bats of Ecuador with the name of Vespertilio guayaquilensis, conducted by Antonio Pineda, a Spanish naturalist who participated in the Malaspina Expedition, which crossed the territories of the Spanish crown in America and Asia between 1789 and 1794. This manuscript remained unpublished for nearly 200 years until it was finally published in 1996. The validity of the scientific name and its possible use in modern taxonomy is discussed.

Keywords: Guayaquil, identification, Malaspina Expedition, Phyllostomus hastatus, 18th century.

Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador (D. G. Tirira y S. F. Burneo, eds.).

Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Fundación Mamíferos y Conservación y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología.

Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 9: 33–36, Quito (2012).

El primer aporte a la zoología científica en el Ecuador corresponde a la Expedición Malaspina, la cual llegó al puerto de Guayaquil en 1790, enviada por el reino de España para recorrer durante cinco años (entre 1789 y 1794) sus posesiones en América y Asia (Estrella, 2004). Dentro de esta expedición participó Antonio Pineda, un marino y naturalista español quien fue el encargado del estudio de la fauna.

Pineda permaneció en Guayaquil y sus alrededores durante cuatro semanas (entre el 4 y el 28 de octubre de 1790), con cuyos resultados preparó un manuscrito titulado: Descripción de aves, quadrúpedos y peces del puerto de Guayaquil (Estrella, 1996). Este manuscrito describe siete especies de mamíferos, 41 de aves y una de reptil; para lo cual, Pineda utilizó por primera vez en la historia de la mastozoología ecuatoriana el sistema de nomenclatura binomial y la forma de clasificación y de descripción de la fauna propuesta por Linnaeus (1758).

Antes de reanudar su viaje alrededor del mundo, Pineda envió su manuscrito a España para su publicación, junto con los ejemplares colectados para que sean depositadas en el Real Gabinete de Historia Natural de Madrid (actual Museo Nacional de Ciencias Naturales, MNCN) (Estrella, 1996). Pineda falleció en 1792 a causa de una enfermedad tropical en las Filipinas; por lo cual, su manuscrito permaneció olvidado durante 200 años, hasta que a fines de la década de 1980 fue descubierto en archivos históricos de Madrid por el investigador ecuatoriano Eduardo Estrella y publicado en 1996 (Estrella, 2004).

Las descripciones que realizó Pineda (1790 [1996]) en muchos casos son suficientemente detalladas, si se compara con otros científicos de la época, como el mismo Linneo, cuyas descripciones de la fauna eran limitadas en cuanto a la información que proveían. Por su parte, de forma general, Pineda incluyó en todas las descripciones un encabezado, en el cual indicaba el orden y género de la especie descrita y el nombre científico atribuido o asignado; luego una breve descripción en latín, una descripción detallada en español y algunas medidas seleccionadas, las cuales estaban expresadas en pulgadas. Además, Pineda señalaba el nombre vulgar con el cual la especie era conocida en la localidad y alguna información ecológica, en especial referente al hábitat en donde fue capturado cada espécimen.

Dentro de las descripciones que realizó Pineda aparece una especie de murciélago, a la cual denominó Vespertilio guayaquilensis, o “murciélago de Guayaquil”. Estrella (1996) atribuyó que se trataba de la especie hematófaga Desmodus rotundus, debido a que en la parte final de la información provista por Pineda señala que se trata de animales que “chupan la sangre de los caballos…”.

Al realizar una revisión detallada de la descripción que presenta Antonio Pineda, se encontraron varias características determinantes que han permitido establecer la identidad de la especie a la cual se refería el naturalista español, según se explica a continuación:

No queda duda que el ejemplar descrito por Pineda pertenece a la familia Phyllostomidae, pues se indica que las “narices… [son] dos agujeritos pequeños dentro de una copita de embudo, en cuya parte superior se eleva un cartílago agudo lanceolado como una oreja”, comentario que hace referencia claramente a la hoja nasal, la cual es una característica de diagnóstico para la familia.

También es inequívoco afirmar que se trata de un miembro de la subfamilia Phyllostominae, pues Pineda indica que “abierta la boca el plano de los dientes está en zig zag”, en alusión al patrón en forma de W que en vista superior se puede apreciar únicamente en los molares de esta subfamilia, dentro de los filostómidos (Tirira, 2007). Pineda además señala que el individuo descrito “en el centro del pecho… tiene un orificio (tal vez el ombligo)”, característica que claramente indica la glándula que, dentro de la familia Phyllostomidae, aparece en la mayoría de miembros de la subfamilia indicada, la cual por lo general aparece más desarrollada o es más evidente en machos adultos (obs. pers. en ejemplares del Museo de Zoología QCAZ), como el ejemplar al cual hace referencia Pineda: “genital prominente cilíndrico…, los testes no se le ven”.

Otra característica determinante que indica Pineda y que ha aportado en la identificación es la siguiente: “labio inferior con muesca guarnecida de tubérculos”; un rasgo característico que dentro de la subfamilia Phyllostominae únicamente aparece en los géneros Phylloderma y Phyllostomus.

Pineda también da información sobre el número de dientes, su forma y ubicación, pero es algo inexacto, aunque denota la observación minuciosa que llevó a cabo para desarrollar su descripción, información que era prescindida por la mayoría de zoólogos de la época (e.g., Linneo, É. Geoffroy, Pallas): “…en la mandíbula superior con dos incisivos, un gran canino a cada lado, otro distante más pequeño y seis molares o menos número pues no se distingue su división…”

La información determinante que permitió definir la especie fueron las dimensiones señaladas: “vuelo 17 1/2 pulgadas; longitud del cuerpo 4 y 4”. Estas medidas corresponden a los siguientes valores, dentro del Sistema Métrico Decimal: envergadura (vuelo) 444,5 mm y longitud de la cabeza y el cuerpo juntos 107,9 mm; lo cual denota que se trata de un espécimen bastante grande. Según ejemplares revisados en el QCAZ, estas medidas restringen a tres opciones dentro de la subfamilia Phyllostominae; una de ellas, dentro del ya mencionado género Phyllostomus; por lo cual, se trataría de P. hastatus.

La especie Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767) (figura 1), con localidad tipo en Surinam, ya había sido descrita antes de la visita de Pineda al puerto de Guayaquil; por lo cual, en el supuesto caso de que su manuscrito hubiera sido publicado a finales del siglo XVIII, su nombre no hubiera tenido validez de acuerdo con el principio de prioridad que rige en la Comisión Internacional de Nomenclatura Zoológica (ICZN). Aunque sí hubiera tenido validez para referirse a la subespecie correspondiente al occidente de Los Andes: P. h. panamensis, descrita por J. A. Allen (1904), con localidad tipo en Chiriquí, Panamá (Tirira, 2008; Williams y Genoways, 2008), forma que alcanzaría también el noroccidente de Perú (Pacheco et al., 2007).

En el escenario actual, Vespertilio guayaquilensis Pineda, 1996, con localidad tipo en Guayaquil, Ecuador, debe considerarse como un sinónimo menor de Phyllostomus hastatus y como un nombre válido alternativo en caso de que en el futuro se determine que las poblaciones de los bosques secos del suroccidente de Ecuador y noroccidente de Perú presenten una variación intraespecífica con aquellas de los bosques húmedos de la región del Chocó.

Sobre el ejemplar descrito por Pineda (el holotipo) no se tiene más información. Estrella (1996: 74, 76) indica que mucho del material colectado por el naturalista español se echó a perder durante su estadía en Guayaquil debido a las condiciones climáticas y a la acción de “moscas perseguidoras de carnes”, las cuales depositaron sus huevos en las pieles preparadas. En una de sus cartas, Pineda da cuenta de una lista del material que fue enviado a España, con fecha 14 de octubre de 1790, en la cual no figura ningún murciélago, por lo que es posible que el ejemplar nunca haya viajado a Europa. Además, en el MNCN de Madrid, tampoco se conserva material que la Expedición Malaspina haya colectado en Guayaquil (J. Barreiro, curadora de mastozoología del MNCN, com. pers.); por lo cual, ante la ausencia del ejemplar, de considerarse en el futuro que guayaquilensis es un taxón válido, será necesaria la designación de un neotipo.

Figura 1. Phyllostomus hastatus. Foto de archivo tomada por Diego G. Tirira.

AGRADECIMIENTOS

A Santiago F. Burneo y Ma. Alejandra Camacho, de la sección de Mastozoología del Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador, por permitirme revisar material de su colección para corroborar esta identificación. A Josefina Barreiro, del Museo Nacional de Ciencias Naturales, de Madrid, por la información proporcionada sobre la Expedición Malaspina.

LITERATURA CITADA

Allen, J. A. 1904. New bats from tropical America, with note on species of Otopterus. Bulletin of the American Museum of Natural History 20: 227–237.

Estrella, A. 2004. Malaspina en la Real Audiencia de Quito. Revista Ecuador Terra Incognita 29: 36–42.

Estrella, E. 1996. La expedición Malaspina 1789–1794. Tomo VIII. Trabajos zoológicos, geológicos, químicos y físicos en Guayaquil de Antonio Pineda Ramírez. Ministerio de Defensa, Museo Naval y Lunwerg Editores. Barcelona y Madrid.

Linnaeus, C. 1758. Systema Naturae per regna tria naturae, secundum classis, ordines, genera, species cum characteribus, differentiis, synonymis, locis. Laurentii Salvii. Estocolmo.

Pacheco, V. R., R. Cadenillas, S. Velazco, E. Salas y U. Fajardo. 2007. Noteworthy bat records from the Pacific Tropical rainforest region and adjacent dry forest in northwestern Peru. Acta Chiropterologica 9(2): 409–422.

Pallas, P. S. 1767. Vespertiliones in genre. En: Spicilegia Zoologica quibus novae et obscurae animalium species iconibus, descriptionibus atque commentariis illustrantur. G. A. Lange. Berlín.

Pineda, A. 1790 [1996]. Zoología y ornitología de Guayaquil. Pp. 113–171, en: La expedición Malaspina 1789–1794. Tomo VIII. Trabajos zoológicos, geológicos, químicos y físicos en Guayaquil, de Antonio Pineda Ramírez (E. Estrella). Ministerio de Defensa, Museo Naval y Lunwerg Editores. Barcelona y Madrid.

Tirira, D. G. 2007. Guía de campo de los mamíferos del Ecuador. Ediciones Murciélago Blanco. Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 6. Quito.

Tirira, D. G. 2008. Mamíferos de los bosques húmedos del noroccidente de Ecuador. Ediciones Murciélago Blanco y Proyecto PRIMENET. Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 7. Quito.

Williams, S. L. y H. H. Genoways. 2008 [2007]. Subfamily Phyllostominae Gray, 1825. Pp. 255–300, en: Mammals of South America. Volumen 1: Marsupials, Xenarthrans, Shrews, and Bats (A. L. Gardner, ed.). The University of Chicago Press. Chicago y Londres.

Recibido: 31 de mayo de 2012

Aceptado: 23 de junio de 2012

OBSERVACIONES SOBRE DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR MURCIÉLAGOS EN LA ALTA AMAZONÍA DEL SUR DE ECUADOR OBSERVATIONS ON SEED DISPERSAL BY BATS IN A RAINFOREST OF THE UPPER AMAZON IN SOUTHERN ECUADOR

Alfonso Arguero1,2, Octavio Jiménez-Robles2, Francisco Sánchez-Karste2,

Arturo Baile2, Gissela de la Cadena2 y Kathrin Barboza M.2,3

1 Instituto de Ciencias Biológicas, Escuela Politécnica Nacional, Quito, Ecuador.

2 Universidad Internacional Menéndez Pelayo, Madrid, España.

3 Centro de Estudios en Biología Teórica y Aplicada, Cochabamba, Bolivia.

Correo electrónico de contacto: esantos441@hotmail.com

RESUMEN

Los murciélagos frugívoros son importantes en la dinámica de los ecosistemas neotropicales. En este estudio se buscó observar qué especies de plantas corresponden con las semillas dispersadas por los murciélagos de la Estación Biológica Wisui, en la cordillera del Cutucú. Para ello, durante cinco noches se capturaron 67 murciélagos. Todos los individuos atrapados fueron identificados y marcados in situ. Con estos registros, se elaboraron curvas de acumulación de especies, se evaluó la eficiencia del muestreo, se hicieron curvas de rango abundancia para observar la estructura de la comunidad y se observó la proporción de los distintos gremios alimenticios. Los individuos se mantuvieron durante 30 minutos en bolsas de tela con el fin de obtener sus heces fecales. Estas fueron analizadas en busca de semillas, pulpa y restos de insectos. Las semillas fueron identificadas a nivel de morfoespecie en base a una colección de referencia existente. Se cuantificó la presencia de cada morfoespecie hallada en cada muestra de heces, considerándose como eventos de dispersión y se observó la importancia relativa de las diferentes especies de murciélagos como dispersoras de semillas. Los datos obtenidos revelaron la dominancia de murciélagos frugívoros (15 sobre un total de 23 especies registradas). De ellos, para 10 especies se obtuvieron datos de 28 eventos de dispersión sobre 12 morfoespecies de semillas. De acuerdo con los nichos ecológicos de las plantas, las semillas más dispersadas correspondieron a árboles de los últimos estadios de sucesión, epífitas y hemiepífitas. Los murciélagos más abundantes y que tuvieron más eventos de dispersión fueron Carollia brevicauda y Sturnira magna, que parecen comportarse como frugívoros generalistas, mientras que otras especies aportaron pocos datos y en algún caso correspondieron con el único evento de dispersión para alguna de las morfoespecies de semillas encontradas. Con estos resultados, se piensa que los frugívoros menos abundantes son igualmente importantes para la dinámica de la vegetación a pesar de tener un nicho alimenticio probablemente más estrecho y quizás más especialista. Esto apoya la hipótesis de la redundancia ecológica dentro de las comunidades de murciélagos frugívoros neotropicales y debe ser tenida en cuenta para la conservación de este tipo de ecosistemas y gestiones forestales del área.

Palabras claves: amplitud de nicho, murciélagos frugívoros, Phyllostomidae, redundancia ecológica.

ABSTRACT

Fruit-eating bats play an important function in vegetation dynamics of Neotropical ecosystems. In this study we observed which seeds of plants are dispersed by the bat assemblage in Wisui Biological Station, Cordillera del Cutucú. We caught 67 bats in five nights employing mist nets. All individuals caught were identified and marked in situ. With these records we made species accumulation curves, evaluated the sampling efficiency by means of a richness estimator, made rank-abundance curves for observing the community structure and observed the trophic guild proportions. Captured individuals were maintained for 30 minutes in cloth bags for obtaining their feces. In these, either seed, insect or fruit-flesh presence was analyzed. Seeds were identified to morpho-species level based on a reference collection. We quantified presence of each morpho-species in the feces, and considering each defecation a potential dispersal event, we determined relative importance of each bat species in seed dispersal. Our data revealed dominance of frugivorous bats (15 of 23 captured species). For 10 species, we obtained data for 28 dispersal events of 12 seed morphospecies. According to plant ecological niches, the most dispersed were trees of the latest succession stages, epiphytes and hemi-epiphytes. The most abundant bats and those with more dispersal events where Carollia brevicauda and Sturnira magna, which seem to behave as generalist frugivores, while other species provided few data which in some cases were the only dispersal event for some of the seed morphospecies. With these results, we think these rarer frugivores are also important for vegetation dynamics beyond having narrower, more specialized trophic niches. This follows the ecological redundance hypothesis within Neotropical frugivorous bat communities and must be taken into account for the conservation of this kind of ecosystems and forestry management in the area.

Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador (D. G. Tirira y S. F. Burneo, eds.).

Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Fundación Mamíferos y Conservación y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología.

Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 9: 37–46, Quito (2012).

Keywords: Amazon, niche width, seed dispersal, ecological redundance, frugivorous bats, Phyllostomidae.

INTRODUCCIÓN

Las interacciones planta-animal pueden ser tan relevantes en términos ecológicos que pueden llegar a afectar a biocenosis enteras, como es el caso de la sucesión ecológica, la cual se define como un cambio secuencial en las abundancias relativas de las especies dominantes en una comunidad (Muscarella y Fleming, 2007).

Los animales pueden influir en la estructura y composición de las comunidades vegetales y modificar el cambio sucesional mediante diferentes mecanismos, como la descomposición de la hojarasca, el reciclaje de nutrientes, la productividad primaria, la composición de comunidades de plantas, la dispersión de hongos micorrizógenos, la polinización de plantas y la dispersión de semillas (Muscarella y Fleming, 2007). Dentro de estos procesos, los mutualismos son especialmente importantes en la polinización y la dispersión de semillas, ya que además de su relevancia ecológica, implican importantes procesos de coevolución (Muscarella y Fleming, 2007).

Una de las principales maneras en que los animales contribuyen a los cambios sucesionales en los ecosistemas tropicales es la dispersión de semillas. Se ha estimado que entre un 50 y 90% de los árboles y arbustos tropicales tienen frutos carnosos como adaptación para ser consumidos por vertebrados (Muscarella y Fleming, 2007). De hecho, la importancia de los vertebrados como dispersores de semillas en ecosistemas tropicales ha sido ampliamente documentada (e.g., Gorchov et al., 1993; Galindo-González et al., 2000; Arteaga et al., 2006; Griscom et al., 2007).

En el neotrópico, los murciélagos cumplen un papel importante dentro de la dinámica ecológica de los bosques (Bonaccorso, 1979; Charles-Dominique, 1986; Gorchov et al., 1995; Galindo-González, 1998; Medellín y Gaona, 1999; Lim y Engstrom, 2001; Muscarella y Fleming, 2007). Concretamente, buena parte de los murciélagos de la familia Phyllostomidae (subfamilias Carolliinae y Stenodermatinae), viven un mutualismo con numerosas especies de plantas (quiropterocoria), al alimentarse de los frutos que estas producen, lo cual permite que sus semillas sean dispersadas en las heces de los murciélagos (Bonaccorso, 1979). Por esta razón, muchas plantas neotropicales de diferentes familias han coevolucionado con estos dispersores, de forma que existe toda una compleja red de interacciones mutualistas entre murciélagos frugívoros y las semillas de las plantas que dispersan (Galindo-González, 1998).

Dentro del gremio de los murciélagos frugívoros neotropicales, para evitar la redundancia ecológica, se observa cierta segregación de nichos de distinta amplitud, de forma que hay especies abundantes de dieta generalista, mientras que hay otras menos frecuentes y con una dieta más especializada (Lou y Yurrita, 2005).

Figura 1. Ubicación del área de estudio: Estación Biológica Wisui, provincia de Morona Santiago, Ecuador.

Existen algunos estudios sobre la segregación de nicho alimenticio por parte de murciélagos filostómidos frugívoros (e.g., Dumont, 1999; Lou y Yurrita, 2005). Según Lou y Yurrita (2005), las especies más emparentadas que coexisten en una comunidad deben diferir en su nicho ecológico. A pesar de la potencial relevancia de este tipo de segregación, hasta donde alcanza nuestro conocimiento todavía son escasos los estudios que la han documentado, particularmente para las comunidades de la Amazonía occidental o de las cordilleras subandinas (e.g., Cutucú y Cóndor). En este contexto, el presente estudio ofrece una evaluación preliminar de las interacciones que existen entre los murciélagos frugívoros de una localidad de la Alta Amazonía del sur de Ecuador y las plantas que dispersaron durante el período de muestreo. Específicamente, se busca contribuir al conocimiento de la comunidad de murciélagos de la zona y de su rol en la dinámica de la vegetación local, como base para futuros estudios más extensos sobre este tipo de interacción planta-murciélago en la Alta Amazonía ecuatoriana.

ÁREA DE ESTUDIO

La presente investigación se desarrolló en las inmediaciones de la Estación Biológica Wisui (02°07’S, 77°44’W; 650 m; figura 1), la cual se localiza en la parroquia Macuma, cantón Taisha, provincia de Morona Santiago, dentro de las estribaciones nororientales de la cordillera del Cutucú, margen derecha del río Tayuntza, el cual forma parte del sistema fluvial de los ríos Macuma, Morona, Marañón y Amazonas.

La estación biológica se encuentra próxima al Centro Ecológico Shuar Wisui, la cual incluye unas 3 000 ha de bosque primario en buen estado de conservación, presenta un rango altitudinal que va de 650 a 1 360 m. La vegetación de la zona ha sido clasificada como Bosque siempreverde piemontano de la Amazonía (Sierra, 1999). En el área de estudio se han identificado varios tipos de hábitats que son ocupados por los murciélagos: bosque primario, bosque secundario, zonas de pastizales, cultivos y bosque de galería.

METODOLOGÍA

El estudio de campo se realizó entre las noches del 26 de febrero y 2 de marzo de 2009. Para la captura de murciélagos se utilizaron cinco redes de neblina de 12 x 3 m, colocadas durante dos noches en un parche de bosque secundario contiguo al bosque primario y luego durante tres noches en el interior de bosque primario. Las redes estuvieron abiertas por aproximadamente cinco horas por noche, entre las 18:30 y las 23:30 horas, para un esfuerzo total de muestreo de 750 m2 en 25 horas/red y 125 horas/red para el estudio.

Figura 2. Curvas de acumulación de especies observadas (Sobs) y del estimador Chao 1, según las capturas efectuadas en el presente estudio.

Los murciélagos capturados se determinaron con la ayuda de claves de identificación presentes en Anderson (1997), Albuja (1999) y Gardner (2008).

En el caso de identificaciones dudosas, se colectaron los ejemplares y fueron ingresados en la colección de mamíferos del Instituto de Ciencias Biológicas de la Escuela Politécnica Nacional, de la ciudad de Quito. Los individuos liberados fueron marcados mediante perforaciones en las alas (véase Vargas et al., 2006), para no repetir los ejemplares recapturados en las estimaciones de diversidad.

Los murciélagos capturados se introdujeron en bolsas de tela durante 30 minutos, con la finalidad que defequen debido al estrés (Tordoya y Moya, 2006). Las heces fueron recogidas en las bolsas de tela o directamente de las redes, cuando los murciélagos fueron capturados. Las muestras obtenidas fueron depositadas en sobres individuales de papel “cebolla” para evitar la aparición de hongos y permitir su posterior análisis.

Se analizó el contenido de las heces con la ayuda de lupas de campo de 10 aumentos, con lo cual se diferenciaron las semillas de restos de pulpa e insectos. Las semillas se identificaron a nivel de morfoespecie según su forma, tamaño, color y textura, para lo cual fue de ayuda la comparación con una colección de semillas de referencia procedentes de otro estudio de dispersión llevado a cabo en un bosque de neblina montano, entre 1 800 y 2 400 m de altitud, en la vecina provincia de Zamora Chinchipe, Ecuador (Almeida y Arguero, 2005).

Se cuantificó la presencia de las diferentes morfoespecies de semillas en cada muestra fecal, considerándose como eventos de dispersión. Por tanto, se dio la posibilidad que el número de eventos de dispersión sea superior al número de muestras fecales, al encontrarse más de un tipo de semilla en la muestra. También se registró la presencia de pulpa sin semillas o restos de insectos.

De forma complementaria, se elaboraron curvas de acumulación de especies con los registros de capturas de murciélagos, calculándose la eficiencia del muestreo mediante el estimador Chao 1 (Feinsinger, 2003). Además, para observar la estructura de la comunidad de murciélagos, se hicieron curvas de rango-abundancia (Feinsinger, 2003) y se observó la proporción de los distintos gremios alimenticios, según Kalko (1997).

Con los eventos de dispersión hallados, se observó la importancia relativa de las diferentes especies de murciélagos como dispersoras de semillas.

RESULTADOS

Se capturaron 67 individuos correspondientes a 23 especies de murciélagos: 21 Phyllostomidae, de las subfamilias Desmodontinae (una especie), Glossophaginae (dos), Phyllostominae (tres especies), Carolliinae (cinco) y Stenodermatinae (10); y dos Vespertilionidae (tabla 1).

Tabla 1. Especies de murciélagos capturados en el área de la Estación Biológica Wisui. Gremio trófico: Ca = carnívoro, Fr = frugívoro, He = hematófago, In = insectívoro, Ne = nectarívoro.

Especie	Acrónimo	No. de individuos		Gremio trófico
		Bosque secundario	Bosque primario
PHYLLOSTOMIDAE
Desmodontinae
Desmodus rotundus	Drot	-	1	He
Glossophaginae
Anoura aequatoris	Aaeq	1	-	Ne
Choeroniscus minor	Cmin	-	2	Ne
Phyllostominae
Mimon crenulatum	Mcre	1	-	In
Tonatia saurophila	Tsau	1	-	In, Fr
Trachops cirrhosus	Tcir	1	-	Ca
Carolliinae
Carollia brevicauda	Cbrev	7	10	Fr
Carollia castanea	Ccas	1	-	Fr
Carollia perspicillata	Cper	1	2	Fr
Rhinophylla fischerae	Rfis	3	-	Fr
Rhinophylla pumilio	Rpum	-	3	Fr
Stenodermatinae
Sturnira magna	Smag	5	3	Fr
Sturnira oporaphilum	Sopo	-	3	Fr
Artibeus obscurus	Aobs	-	4	Fr
Dermanura anderseni	Dand	-	4	Fr
Dermanura gnoma	Dgno	-	1	Fr
Enchisthenes hartii	Ehar	-	2	Fr
Platyrrhinus helleri	Phel	1	-	Fr
Platyrrhinus infuscus	Pinf	-	4	Fr
Vampyressa thyone	Vthy	-	3	Fr
Vampyrodes caraccioli	Vcar	-	1	Fr
VESPERTILIONIDAE
Vespertilioninae
Lasiurus blossevillii	Lblo	-	1	In
Myotinae
Myotis nigricans	Mnig	-	1	In
TOTAL		22	45

Figura 3. Curva de rango-abundancia, en la cual se observa la estructura de la comunidad de murciélagos del bosque de la Estación Biológica Wisui capturados durante el período de estudio. Los gremios alimenticios están representados por distintos símbolos y colores. Para acrónimos véase tabla 1.

Se encontró que 13 especies viven en bosque primario, siete en bosque secundario y tres especies ocupan los dos tipos de bosque. El hábitat para cada especie encontrada en el área de estudio se presenta en la tabla 1.

Según se observa en la figura 2, el estimador Chao 1 predijo 41 especies para el esfuerzo de muestreo empleado.

En la curva de rango abundancia destacan por su posición más alta Carollia brevicauda y Sturnira magna, seguidas de otras especies frugívoras (figura 3).

Se encontró que los distintos gremios alimenticios de las comunidades de quirópteros neotropicales de la Amazonía estuvieron representados (figura 3): frugívoros (15 especies), insectívoros (cuatro), nectarívoros (dos), hematófagos (una) y depredadores de pequeños vertebrados (una especie).

De las especies capturadas, Tonatia saurophila es considerada como insectívora ocasionalmente frugívora (Aguirre, 2007); mientras que otras 15 especies son consideradas especialmente frugívoras, de las cuales solo 10 aportaron con datos para nuestro análisis, repartidos en un total de 28 eventos de dispersión correspondientes a 12 morfoespecies de plantas: dos árboles de bosque primario, tres árboles pioneros, tres plantas de sotobosque, dos epífitas y dos hemiepífitas (tabla 2). Además, se registraron cuatro hallazgos de insectos y dos de pulpa de frutos (tabla 2).

DISCUSIÓN

En el área de la Estación Biológica Wisui, de acuerdo con el hábitat que ocupan los quirópteros, el mayor número de especies se encontraron en bosque primario. Este hecho probablemente se debe a un mayor esfuerzo de muestreo en bosque maduro (15 horas), en comparación con el bosque secundario (10 horas), y probablemente también se deba a que durante el trabajo de campo se pudo observar que había una mayor disponibilidad de alimento en el bosque maduro.

La curva de acumulación de especies presenta una fuerte pendiente al final del período de muestreo (figura 2). Además, según el estimador Chao 1 para el esfuerzo de muestreo empleado, se espera todavía registrar otras 18 especies de murciélagos. Por lo tanto, se considera que una importante parte de la diversidad de murciélagos en el área de estudio todavía no ha sido encontrada. De hecho, un estudio posterior incrementó la diversidad de murciélagos a 37 especies, con una nueva estimación del índice Chao 1 a 45 especies (Sánchez-Karste, 2010).

La comunidad de murciélagos observada es heterogénea en cuanto a la abundancia de especies. Mientras que Carollia brevicauda y Sturnira magna fueron las especies abundantes, otras resultaron raras. Este patrón es similar al observado en otras comunidades de murciélagos neotropicales (Kalko et al., 1996a; Lou y Yurrita, 2005).

Tabla 2. Semillas, pulpa e insectos registrados en las heces de los murciélagos capturados en la Estación Biológica Wisui. Se muestran las morfoespecies de plantas agrupadas por su ecología y familia. Para acrónimos véase tabla 1.

Morfoespeciesde plantas	Especies de murciélagos											Total plantas
	Carolliinae						Stenodermatinae
	Cbre	Ccas	Cper	Rfis	Rpum		Smag	Sopo	Aobs	Dand	Pinf
Plantas epífitas:
Araceae	1	-	-	-	-		4	-	1	-	-	6
Anthurium sp. 1	1	-	-	-	-		3	-	1	-	-	5
Anthurium sp. 2	-	-	-	-	-		1	-	-	-	-	1
Hemiepífitas:
Marcgraviaceae	2	-	2	1	-		2	-	-	-	-	7
Marcgravia helversiana	1	-	2	-	-		2	-	-	-	-	5
Marcgravia sp.	1	-	-	1	-		-	-	-	-	-	2
Plantas desotobosque:
Piperaceae	1	1	-	-	-		3	-	-	-	-	5
Piper sp. 1	1	1	-	-	-		-	-	-	-	-	2
Piper sp. 2	-	-	-	-	-		1	-	-	-	-	1
Piper sp. 3	-	-	-	-	-		2	-	-	-	-	2
Árboles de bosqueprimario:
Moraceae	-	-	-	-	1		-	-	-	-	-	1
Ficus sp.	-	-	-	-	1		-	-	-	-	-	1
Clusiaceae	1	-	1	-	-		-	-	-	1	-	3
Clusia sp.	1	-	1	-	-		-	-	-	1	-	3
Árboles pioneros:
Clusiaceae	3	-	-	-	-		-	-	-	-	-	3
Vismia sp.	3	-	-	-	-		-	-	-	-	-	3
Cecropiaceae	-	-	-	-	-		-	-	1	-	1	2
Cecropia sp. 1	-	-	-	-	-		-	-	1	-	-	1
Cecropia sp. 2	-	-	-	-	-		-	-	-	-	1	1
Semillas sin determinar	-	-	-	-	-		-	1	-	-	-	1
Pulpa	2	-	1	-	1		-	-	-	-	-	4
Insectos	2	-	-	-	-		-	-	-	-	-	2
Total murciélagos	12	1	4	1	2		9	1	2	1	1	34

Los murciélagos frugívoros (15 especies de las 23 registradas), fueron los dominantes, entre los cuales destacan, como ya se ha señalado, Carollia brevicauda y Sturnira magna. Esta proporción dentro de la especies frugívoras concuerda con estudios previos de comunidades de murciélagos neotropicales (Kalko et al., 1996b; Lou y Yurrita, 2005).

Es importante indicar que con la metodología empleada únicamente se registraron murciélagos que se desplazan por la parte baja del bosque y que habitualmente son capturados en redes de neblina. Con otro tipo de muestreos, como el uso de redes de dosel, se aumentaría el número de especies registradas y se exploraría un nuevo estrato en el bosque.

Al obtener un volumen de datos pequeño sobre los eventos de dispersión, no es posible llegar a conclusiones consistentes sobre la repartición de recursos entre los murciélagos frugívoros de la Estación Biológica Wisui. Por lo tanto, es necesario indicar la necesidad de un mayor esfuerzo de muestreo con la finalidad de obtener un volumen importante de datos de dispersión. Sin embargo, si se toma en cuenta esta nota de precaución, cabe destacar que los eventos de dispersión observados corresponden a plantas de distinta ecología: plantas de sotobosque (cinco eventos de dispersión), epífitas (seis), hemiepífitas (siete), árboles pioneros (cinco) y árboles de bosque primario (cuatro eventos). Esto sugiere una buena repartición del uso de recursos disponibles en el momento del estudio.

Anthurium sp. 1 (epífita), Marcgravia helversiana (hemiepífita) y Clusia sp. (árbol de bosque primario), fueron las plantas con más eventos de dispersión (cinco, cinco y tres, respectivamente) y con más especies dispersoras (tres). Por lo tanto, a pesar que se capturaron especies que se desplazan por la parte baja del bosque, fue posible observar que durante el período de muestreo se alimentaron preferentemente de frutos de estratos superiores. Además, estas plantas son habitualmente de bosque primario, especialmente Clusia sp., por lo cual los datos de dieta obtenidos demostrarían una preferencia por forrajear en este hábitat e indicarían una buena dinámica de la vegetación de los últimos estados sucesionales. Existen algunas referencias sobre la importancia de los murciélagos filostómidos frugívoros en los primeros estados de sucesión (e.g., Galindo-González, 1998; Galindo-González et al., 2000; Arteaga et al., 2006; Muscarella y Fleming, 2007), pero no sobre su papel en la dispersión de plantas propias de bosques maduros.

En siete morfoespecies de plantas se observaron eventos de dispersión por una sola especie de murciélago (seis de ellas con un solo dato; de las cuales, cinco fueron el único registro de dispersión para una especie de murciélago). Parece haber una tendencia de que los murciélagos frugívoros menos abundantes sean especies de amplia distribución, especializadas en ciertos frutos que tienen una baja disponibilidad, como ya lo indicaron Kalko et al. (1996a) y Lou y Yurrita (2005). Así por ejemplo, Carollia castanea, con un solo registro de dispersión en nuestro estudio correspondiente a Piper sp. 1, es una especie que tiene amplia distribución (Simmons, 2005; Aguirre, 2007) y una especialista con una fuerte dependencia en espigas de Piperáceas que las toma del sotobosque (Bonaccorso et al., 2007).

Los murciélagos más abundantes, Carollia brevicauda y Sturnira magna, muestran una dieta variada, con seis morfoespecies de semillas e insectos para la primera y cinco morfoespecies de semillas para la segunda. Carollia brevicauda es una especie normalmente abundante y considerada como una frugívora generalista (Emmons y Feer, 1999; Aguirre, 2007), mientras que llama la atención la dominancia de S. magna, una especie cuya abundancia relativa en Ecuador va de no común a frecuente (Tirira, 2007) y de la cual hasta ahora no se disponían datos sobre su alimentación (Tamsitt y Häuser, 1985; Aguirre, 2007). En este estudio se registraron dos especies de Anthurium, dos de Piper y Marcgravia helversiana, los mismos constituyen los primeros datos sobre la dieta de S. magna.

Según los resultados obtenidos, la comunidad de murciélagos frugívoros está dominada por un par de especies abundantes y generalistas, a la vez que contiene otras especies capturadas con menor frecuencia, pero que igualmente son importantes por tener un nicho de dispersión, que aunque es menos amplio, tiene una importancia para el mantenimiento de la diversidad total al dedicarse con mayor preferencia a la dispersión de ciertas especies de plantas que no son explotadas por las especies generalistas. Bien es cierto que con el volumen de datos obtenidos no es posible apoyar esta hipótesis de forma contundente; además, se debe tener en cuenta que precisamente el mayor número de registros de dispersión correspondieron a las especies de murciélagos más abundantes, por el mismo hecho que son capturadas con mayor frecuencia.

Para concluir, la redundancia ecológica entre los dispersores estudiados parecería que no es excesivamente alta, observándose cierto grado de repartición de los recursos y de la función ecológica de dispersar las semillas de las distintas plantas del bosque (Galindo-González, 1998; Galindo-González et al., 2000); por lo cual para la conservación de la integridad del ecosistema deberían tenerse en cuenta todos estos dispersores (Walker, 1992).

En este estudio se obtuvieron evidencias del importante papel que cumplen los murciélagos frugívoros en el ciclo biológico de muchas especies de plantas en los bosques neotropicales, así como en la dispersión de sus semillas y, por lo tanto, en su buen mantenimiento, así como en fenómenos de sucesión ecológica (Galindo-González, 1998; Galindo-González et al., 2000; Muscarella y Fleming, 2007). También es evidente la necesidad de que estos animales sean tomados en cuenta en las gestiones forestales, dada la importancia del papel que desempeñan en la dinámica ecológica de los bosques neotropicales.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo se realizó dentro del programa de maestría en “Biodiversidad en áreas tropicales y su conservación”, auspiciada por el Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CSIC) de España, la Universidad Internacional Menéndez Pelayo (UIMP) de Madrid y la Universidad Central del Ecuador (UCE), de Quito. Agradecemos a estas instituciones, así como a la comunidad shuar de Wisui (Ecuador) y al Missouri Botanical Garden (St. Louis, EE.UU.), por la creación de la Estación Biológica de Wisui como un centro de educación, investigación y conservación y por la atención brindada durante el transcurso de este estudio. Octavio Jiménez-Robles, Kathrin Barboza y Arturo Baile disfrutaron además de becas financiadas por el CSIC. Agradecemos a BIOTA-PCMB de Bolivia y a la Escuela Politécnica Nacional del Ecuador por el préstamo del material de campo. También queremos dar nuestro reconocimiento a Jesús Muñoz, Director del programa de posgrado indicado, por su excelente trabajo y apoyo. A Santiago F. Burneo por la elaboración del mapa.

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Recibido: 23 de febrero de 2010

Aceptado: 15 de julio de 2011

EFECTO DE BORDE SOBRE MURCIÉLAGOS FILOSTÓMIDOS EN LA AMAZONÍA ECUATORIANA EDGE EFFECT ON PHYLLOSTOMIDS BATS IN THE ECUADORIAN AMAZON

Gabriela Toscano1 y Santiago F. Burneo2, 3

1 Escuela de Ciencias Biológicas, Pontificia Universidad Católica del Ecuador.

Av. 12 de Octubre 1076 y Roca, Quito, Ecuador.

2 Museo de Zoología, Escuela de Ciencias Biológicas, Pontificia Universidad Católica del Ecuador.

Av. 12 de Octubre 1076 y Roca, Quito, Ecuador.

3 Programa para la Conservación de los Murciélagos del Ecuador.

Correo electrónico de contacto: gaby_toscanom@yahoo.com

RESUMEN

Se analizó la composición y abundancia de murciélagos de la familia Phyllostomidae a lo largo de un gradiente de distancia de 1 200 m, a partir de una carretera construida en Chiro Isla (Orellana, Ecuador), para determinar un posible efecto de borde. También se analizó la distribución de especies en diferentes tipos de hábitat (bosque de tierra firme, bosque temporalmente inundado, pantano y cuerpos de agua). Con el uso de redes de neblina se capturaron 253 individuos pertenecientes a tres familias, 36 especies y seis gremios alimenticios; de los individuos capturados, 249 correspondieron a la familia Phyllostomidae, distribuidos dentro de 33 especies. La riqueza de especies fue mayor en el bosque de tierra firme, aunque los cuerpos de agua presentaron alta riqueza, a pesar de los pocos puntos de muestreo. Las especies mayormente capturadas fueron Carollia brevicauda, C. castanea, Artibeus obscurus y Rhinophylla pumilio, las cuales representaron el 52% del total de capturas (n = 129). Los histogramas de frecuencias de captura muestran claramente que hay una tendencia a disminución de la abundancia de especies comunes con la distancia desde el borde de bosque. Los murciélagos nectarívoros (subfamilias Glossophaginae y Lonchophyllinae) están ausentes en las cercanías al borde y están mejor representados hacia los 900 m de distancia. Especies con necesidades de hábitat y alimento especializadas, características de interior de bosque, como Chrotopterus auritus, Tonatia saurophila y Vampyrum spectrum, fueron encontradas a partir de los 300 m de distancia, lo cual sugiere que desde este punto se trata de un bosque poco perturbado. Especies de las subfamilias Carolliinae y Stenodermatinae (Frugívoros Recogedores de Sotobosque) están ampliamente distribuidas en todo el gradiente de distancia, pero su abundancia es mayor en los primeros 100 m y disminuye hacia el interior. Carollia brevicauda estuvo presente en todas las distancias y hábitats analizados; sin embargo, la mayor abundancia de esta especie y de Artibeus obscurus se observó en los primeros 100 m y decreció marcadamente hacia los 1 000 m de distancia. Los resultados obtenidos demostrarían que estas especies pueden ser buenas indicadoras de fragmentación de hábitats.

Palabras claves: Carolliinae, Chiro Isla, diversidad, provincia de Orellana, Stenodermatinae.

ABSTRACT

We analyzed Phyllostomidae composition and abundance along a gradient from the forest edge to the interior of 1,200 m in Chiro Isla (Orellana, Ecuador) in order to assess a possible border effect due to the construction of a road. We also analyzed the distribution of four habitat types (terra firme, temporarily flooded forest, swamp and water bodies). By mist-netting, 253 individuals were captured belonging to three families, 36 species and six feeding guilds; 249 individuals and 33 species belonging to the Phyllostomidae. Species richness was greater within terra firme forest, but also water bodies were relatively rich despite few sampling points. Carollia brevicauda, C. castanea, Artibeus obscurus and Rhinophylla pumilio were the most abundant species, representing 52% of all captures (n = 129). Capture frequency histograms show a tendency to diminish abundance of common species towards the forest interior. Nectarivorous species (Glossophaginae and Lonchophyllinae) were absent near the forest edge, being captured 900 m away from the road. Species with specialized habitat and feeding requirements like Chrotopterus auritus, Tonatia saurophila, and Vampyrum spectrum, were found 300 m away from the edge, suggesting that this could be an undisturbed forest. Species of the subfamilies Carolliinae and Stenodermatinae (categorized as gleaning frugivores that typically specialize on highly cluttered landscapes) were widely distributed along the gradient, but more often captured within the first 100 m of disturbed areas, diminishing towards 1,000 m in the intact interior. Carollia brevicauda was present at all distances and habitat types. This species along with Artibeus obscurus were more abundant in the first 100 m from edges. Thus, these species appear to be useful indicators of habitat disruption.

Keywords: Carolliinae, Chiro Isla, diversity, edge effect, Orellana Province, Stenodermatinae.

Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador (D. G. Tirira y S. F. Burneo, eds.).

Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Fundación Mamíferos y Conservación y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología.

Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 9: 47–60, Quito (2012).

INTRODUCCIÓN

Efecto de borde se define como el resultado de la interacción entre dos ecosistemas adyacentes o cualquier cambio en la distribución de una variable que ocurre en la transición entre hábitats (López-Barrera, 2004). Los bordes influyen sobre una serie de procesos ecológicos que tienen un efecto sobre la diversidad y regeneración de los bosques, así como también se observan cambios sobre condiciones abióticas como intensidad de luz, viento, temperatura, humedad y en los flujos de nutrientes y contaminantes (Dale et al., 2000; Weathers et al., 2001).

Las carreteras son predominantes en muchos paisajes, cuya presencia se encuentra en constante incremento; por lo general, están asociadas con efectos negativos en la integridad biótica, como dispersión de especies exóticas y modificaciones en la conducta de los animales al ocasionar cambios en el área de vida, movimientos, éxito reproductivo y respuestas de escape (Trombulak y Frissell, 2000).

La familia más diversa de murciélagos en el neotrópico es Phyllostomidae, la cual abarca más del 60% de las especies de murciélagos de Sudamérica (Fenton et al., 1992). Debido a su amplia radiación ecológica, los murciélagos filostómidos muestran una alta diversidad taxonómica y ecológica. Además de ser abundantes, son fáciles de capturar en redes de neblina, son tróficamente diversos y participan en procesos que contribuyen a la regeneración rápida de los bosques (Cosson et al., 1999; Medellín et al., 2000), por lo cual tienen un gran potencial como indicadores de perturbación ambiental, con un rol importante en el mantenimiento de la diversidad de los trópicos (Medellín et al., 2000). La declinación en el número de individuos o especies de murciélagos es una consecuencia directa de la alteración, fragmentación o deterioro de sus hábitats (Wickramasinghe et al., 2003), causadas principalmente por actividades antropogénicas.

En estudios donde se han utilizado a los murciélagos como indicadores de perturbación para evaluar el estado de conservación de áreas determinadas, se ha encontrado una correlación entre la perturbación del bosque y la riqueza y abundancia de murciélagos, lo cual demuestra que la especialización ecológica es responsable de la poca habilidad de ciertas especies a adaptarse a cambios en el hábitat (Fenton et al., 1992; Medellín et al., 2000; Schulze et al., 2000; Clarke et al., 2005).

El impacto de las actividades humanas en los bosques puede ser evaluado mediante el estudio de grupos taxonómicos indicadores del estado del hábitat. Para ser útiles como bioindicadores, los taxones deben ser abundantes, de amplia distribución, diversos tanto en su ecología, taxonomía y posición en la cadena trófica, deben ser fáciles de capturar y con una respuesta a los cambios de una manera cuantitativa y predecible (Noss, 1990; Medellín et al., 2000).

La rapidez con la cual los bosques en la Amazonía se destruyen puede tener efectos profundos en la dinámica de las poblaciones biológicas (Bierregaard et al., 1992). Recientemente se ha empezado a dar importancia a estudios en los fragmentos de bosque y su efecto sobre la función y estructura del ecosistema. Diferentes estudios han demostrado que existen cambios en la composición de las comunidades de murciélagos debido a alteraciones en el hábitat (e.g., Fenton et al., 1992; Medellín et al., 2000; Schulze et al., 2000; Carrión, 2005; Clarke et al., 2005); sin embargo, no existen estudios publicados sobre los efectos de dichas perturbaciones en comunidades de murciélagos en la Amazonía de Ecuador.

Figura 1. Ubicación del área de estudio y de la carretera construida dentro de la comunidad de Chiro Isla, área de amortiguamiento del Parque Nacional Yasuní, provincia de Orellana.

ÁREA DE ESTUDIO

El área de estudio se encuentra en el norte de la Amazonía ecuatoriana, incluye parte de la zona de amortiguamiento del Parque Nacional Yasuní, en la comunidad quichua de Chiro Isla, provincia de Orellana (figura 1), la cual forma parte del proyecto de desarrollo del Bloque Petrolero 31, a cargo de la compañía Petrobrás Energía Ecuador.

El tipo de vegetación dentro del área estudiada corresponde a Bosque húmedo tropical y Bosque muy húmedo tropical de la cuenca baja de la Amazonía (Cañadas-Cruz, 1983; Sierra, 1999). La topografía es relativamente plana, por lo cual en época de lluvia el área se inunda debido a la abundancia de ríos y esteros que la atraviesan. Esta zona se encuentra entre 212 y 227 m de altitud y presenta una temperatura media anual de 25,8°C, con una precipitación promedio de 235,9 mm al año (Hijmans et al., 2005).

METODOLOGÍA

El trabajo efectivo de campo fue de 83 días, entre los meses de agosto y diciembre de 2005, con un total de 1 200 horas/red. Se ubicaron cinco puntos de estudio a lo largo de la vía Chiro Isla-Apaika, que se ubica entre los ríos Napo y Tiputini y permite el acceso al Bloque 31 (figura 1). Durante el período de campo, la vía se encontraba en construcción y tiene una longitud de 12,8 km. A partir de los puntos de trabajo seleccionados se establecieron transectos de alrededor de 1 100 m de longitud desde la carretera hacia el interior del bosque, divididos en segmentos cada 20 m.

Cada transecto fue divido en cinco segmentos de 200 m cada uno, en los cuáles se colocaron 10 redes de neblina por noche, a una distancia de 20 m cada una, las cuales permanecieron abiertas entre las 18:00 y las 22:00 horas. Cada transecto fue muestreado por un período de 15 noches consecutivas (tres noches por segmento), durante cinco meses.

Adicionalmente al estudio de efecto de borde, se tomaron datos sobre el tipo de hábitat para analizar la composición de las especies de murciélagos filostómidos. Se muestreó un total de 224 puntos, de los cuales 151 pertenecieron a bosque de tierra firme, 17 a bosque temporalmente inundado, 42 a pantano y 14 a cuerpos de agua, como arroyos, esteros y ríos.

Los individuos capturados fueron identificados con la ayuda de las claves de identificación disponibles en Albuja (1999) y Tirira (1999, 2007). Los ejemplares colectados fueron depositados en el Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ). Para especies comunes, de fácil identificación en el campo, se capturó solamente un número representativo de individuos.

La clasificación gremial de las especies registradas se realizó mediante la propuesta de Kalko et al. (1996). Para determinar especies comunes se siguió la clasificación de Tirira (2007) y para las especies raras, se aplicaron los criterios de Clarke et al. (2005), quienes determinan que especies raras son aquellas que presentan menos de 0,5% del total de las capturas, información que se corroboró con la propuesta por Tirira (2007).

Se utilizó el índice de diversidad de Margalef, en el cual mientras más alto es el valor, es mayor la diversidad (Magurran, 1988).

RESULTADOS

El total de murciélagos filostómidos capturados durante el período de estudio fue de 249 individuos, agrupados en 22 géneros y 33 especies (tabla 1, figura 2). Este grupo se subdividió en cinco subfamilias, cuyo porcentaje con respecto a la diversidad fue mayor para Stenodermatinae, con 13 especies un 41%; seguida por Phyllostominae, con 11 (32%); Carolliinae, con cinco (15%); Glossophaginae, con tres (9%); y Lonchophyllinae; con una especie (3% del total de especies capturadas en este estudio; figura 3).

Al tomar en cuenta la abundancia de especies capturadas, Carolliinae presentó el mayor número, con 124 capturas que equivale a un 50%; seguida por Stenodermatinae, con 82 individuos (33%); Phyllostominae, con 37 (15%); Glossophaginae, con cinco (2%); y Lonchophyllinae, con una captura (0,4%; figura 3).

Patrones de composición de comunidades

La distribución de las especies en los rangos de distancias (figura 4), presenta que la tasa de captura de individuos fue mayor en dos puntos: (0–100 m y 700–800 m). La distribución de las capturas se ajustan a una tendencia logarítmica, con un valor de r = 0,5298 (p = 0,094).

Los gráficos de tasa de captura de las subfamilias presentan una pendiente claramente negativa, con la abundancia que disminuye hacia los 1 000 m de distancia (figura 5).

Gremios alimenticios

Se registraron cinco gremios alimenticios: carnívoro recogedor de sotobosque (CRS), frugívoro recogedor de sotobosque (FRS), insectívoro recogedor de sotobosque (IRS), nectarívoro (NE) y omnívoro recogedor de sotobosque (ORS). La figura 6 muestra la diversidad y abundancia de los murciélagos capturados, agrupados por los gremios alimenticios a los cuales pertenecen, en donde FRS mostró la mayor abundancia de especies, con el 56% del total registrado (n = 19). IRS, ORS y NE representaron para cada gremio el 12% de los registros (con cuatro especies capturadas por gremio); mientras que para CRS el valor fue de 9%, correspondiente a tres especies (Chrotopterus auritus, Trachops cirrhosus y Vampyrum spectrum). Con respecto a la abundancia relativa, FRS presentó un total de 205 capturas (82%), seguido por IRS, con 21 capturas (8%), ORS, con nueve (4%), CRS, con ocho (3%) y NE, con seis capturas (2%).

Especies comunes y raras

La figura 7 muestra el análisis de la abundancia de especies comunes y raras con respecto a los rangos de distancia, en donde se observa que la abundancia de las especies comunes disminuye con la distancia del borde, mientras que la abundancia de las especies raras permanece constante a lo largo del gradiente de distancia. La línea de tendencia muestra una distribución lineal con un valor de r = 0,59 (p = 0,056), con una pendiente negativa que muestra claramente que la abundancia de especies comunes disminuye en relación con la distancia al borde.

En cuanto a la abundancia, las especies comunes en el estudio fueron: Carollia brevicauda, con 51 registros (que corresponden al 20,5% del total de individuos capturados), Carollia castanea, con 29 individuos (11,7%), Artibeus obscurus, con 24 (9,6%), Rhinophylla pumilio, con 25 (10%), Artibeus planirostris, con 15 (6,3%) y Carollia perspicillata, con 11 registros (4,4% del total de capturas). Las especies clasificadas como raras fueron: Choeroniscus minor, Chrotopterus auritus, Vampyrum spectrum, Rhinophylla fischerae y Enchisthenes hartii, con un registro cada una. Las otras especies de murciélagos filostómidos registradas en el estudio fueron clasificadas como frecuentes y poco comunes (tabla 1).

Al analizar la distribución de cada especie en el transecto lineal (figura 8), se observa que existe una tendencia de disminuir la abundancia conforme se incrementa la distancia del borde de bosque, con una pendiente negativa y valores de r = 0,68 (p = 0,20) para Artibeus obscurus; r = 0,66 (p = 0,026) para Carollia brevicauda; r = 0,449 (p = 0,092) para C. perspicillata; r = 0,43 (p = 0,182) para Rhinophylla pumilio; y r = 0,40 (p = 0,214) para A. planirostris.

Tabla 1. Especies de murciélagos capturadas en el estudio de Chiro Isla (Orellana). Gremios indicados: CRS = Carnívoro recogedor del sotobosque (RS), FRS = Frugívoro RS, IRS = Insectívoro RS, NE = Nectarívoro y ORS = Omnívoro RS. La clasificación de abundancia se realizó en base a Clarke et al. (2005) y Tirira (2007).

Subfamilia	Especie	No. de individuos	Gremio	Abundancia
Glossophaginae (3)	Anoura cf. aequatoris	2	NE	No clasificada
	Choeroniscus minor*	1	NE	Poco común
	Glossophaga soricina	2	NE	Frecuente
Lonchophyllinae (1)	Lonchophylla thomasi	1	NE	Poco común
Phyllostominae (11)	Chrotopterus auritus	1	CRS	Raro
	Lophostoma silvicolum*	16	IRS	Frecuente
	Micronycteris megalotis	2	IRS	Frecuente
	Micronycteris minuta	1	IRS	Poco común
	Mimon crenulatum	2	IRS	Frecuente
	Phyllostomus discolor	2	ORS	Poco común
	Phyllostomus elongatus	3	ORS	Frecuente
	Phyllostomus hastatus	2	ORS	Común
	Tonatia saurophila*	2	ORS	Frecuente
	Trachops cirrhosus	6	CRS	Poco común
	Vampyrum spectrum	1	CRS	Raro
Carolliinae (5)	Carollia brevicauda	51	FRS	Común
	Carollia castanea	29	FRS	Común
	Carollia perspicillata	11	FRS	Común
	Rhinophylla fischerae	8	FRS	Raro
	Rhinophylla pumilio	25	FRS	Común
Stenodermatinae (13)	Sturnira lilium	4	FRS	Común
	Sturnira magna	10	FRS	Poco común
	Artibeus lituratus	2	FRS	Común
	Artibeus obscurus	24	FRS	Común
	Artibeus planirostris	15	FRS	Común
	Dermanura anderseni	7	FRS	Frecuente
	Dermanura glauca	3	FRS	Frecuente
	Chiroderma trinitatum	2	FRS	Raro
	Enchisthenes hartii	1	FRS	Raro
	Mesophylla macconnelli	5	FRS	Frecuente
	Platyrrhinus helleri	1	FRS	Frecuente
	Vampyressa thyone	4	FRS	Común
	Vampyriscus bidens*	3	FRS	Poco común
Total (33 especies)		249

* Fotografía de archivo disponible.

Figura 2. Especies de murciélagos registradas: [A] murciélago longirostro menor (Choeroniscus minor); [B] murciélago de orejas redondas de garganta blanca (Lophostoma silvicolum); [C] murciélago grande de orejas redondas (Tonatia saurophila); [D] murciélago de orejas amarillas de dos dientes (Vampyriscus bidens). Fotos de archivo de Diego G. Tirira.

Figura 3. Frecuencia y abundancia de especies de murciélagos filostómidos (Phyllostomidae) que han sido registradas en el estudio de Chiro Isla (provincia de Orellana), según las subfamilias a las cuales pertenecen.

Diversidad y abundancia según los diferentes tipos de hábitat

En el hábitat de tierra firme se encontraron 182 individuos correspondientes a 31 especies; en pantano se obtuvieron 26 registros de 14 especies; en bosque temporalmente inundado 22 individuos agrupados en 13 especies y en cuerpos de agua se registraron 19 individuos agrupados en nueve especies. La especie más abundante en todos los hábitats estudiados fue Carollia brevicauda, con 26 registros en bosque de tierra firme, 11 en pantano, seis en bosque temporalmente inundado y siete en cuerpos de agua.

El índice de diversidad para el bosque de tierra firme fue de DMg = 29,8; para pantano y para bosque temporalmente inundado fue de DMg = 12,7; mientras que los cuerpos de agua obtuvieron un índice de DMg = 8,7.

Otras familias registradas

Durante el presente estudio también se capturaron otros cuatro ejemplares de murciélagos correspondientes a tres especies y familias: un ejemplar de Peropteryx macrotis (Emballonuridae), uno de Thyroptera tricolor (Thyropteridae) y dos de Myotis nigricans (Vespertilionidae). Estos cuatro individuos pertenecen al gremio de insectívoros voladores, que representa un 1,5% del total de capturas durante el estudio.

DISCUSIÓN

La tasa de captura mostró dos picos de abundancia (figura 4); el primero de ellos al inicio del transecto (entre los 0–100 m), posiblemente explicado por la perturbación que provocó la construcción de la carretera, lo cual concuerda con el análisis de Restrepo et al. (1999), en un estudio con aves, en donde las tasas de captura fueron mayores en los primeros 200 m desde el borde de bosque recién formado y que la abundancia de frutas, sobre todo de plantas pioneras fue mayor. El segundo pico de abundancia fue encontrado a los 700–800 m y podría ser atribuido a la distribución en parches que presentan algunas especies en los trópicos (Laurance et al., 2002), es decir, producto del azar o por artefactos de muestreo.

Figura 4. Distribución de las capturas (línea gris) a lo largo del gradiente de distancia y tendencia logarítmica de las capturas (línea negra) (p = 0,094), en el estudio de Chiro Isla (Orellana).

En un estudio efectuado en la Guayana Francesa (Brosset et al., 1996), se encontró que la presencia de especies pertenecientes a la familia Phyllostominae, con excepción de Phyllostomus discolor, estuvo asociada con hábitats menos alterados, debido al grado de especialización ecológica y de comportamiento, resultado de la repartición de nichos disponibles entre diferentes especies, lo cual causa una relativa incapacidad para adaptarse a las modificaciones ambientales causadas por el ser humano. Algunos de los miembros de la subfamilia Phyllostominae, como Micronycteris megalotis, Chrotopterus auritus y Mimon crenulatum fueron descritos con una alta sensibilidad a la fragmentación; además, en el estudio realizado por Clarke et al. (2005), se encontraron estas especies solo en bosque primario; lo mismo encontró Schulze et al. (2000) con Vampyrum spectrum y Chrotopterus auritus, por lo cual se piensa que su presencia en este estudio puede ser un buen indicativo de integridad del ambiente, como lo sugiere Fenton et al. (1992).

Gremios alimenticios

Los murciélagos frugívoros recogedores de sotobosque (FRS) constituyeron más de la mitad del total de individuos capturados en este estudio (figura 6), lo cual está de acuerdo con otras investigaciones realizadas en el neotrópico (Kalko et al., 1996; Simmons y Voss, 1998; Clarke et al., 2005), en las cuales se reporta que el gremio de los frugívoros es el de mayor abundancia. La presencia de miembros de las subfamilias Carolliinae y Stenodermatinae (todos dentro del gremio FRS), en todos los rangos de distancia estudiados, puede explicarse principalmente porque estas especies son generalistas y están caracterizadas por su amplia distribución, por lo cual constituyen el grupo de murciélagos más abundante en la mayoría de ecosistemas que habitan (Tirira, 2007). Además, es conocido que los murciélagos frugívoros viajan largas distancias desde sus refugios hasta el lugar de forrajeo (Medellín et al., 2000).

Los primeros 100 m estudiados presentaron la mayor abundancia de individuos del gremio FRS (83%, n = 206), lo cual concuerda con estudios de Laurence (2002), quien demuestra que la abundancia de murciélagos frugívoros se incrementa dramáticamente en los bordes, lo cual se explica, posiblemente, a que en esta distancia existe una mayor distribución de plantas pioneras, las cuales constituyen la dieta principal de la mayoría de estas especies (Restrepo et al., 1999). Por su parte, Schulze et al. (2000) reportó un incremento en la abundancia de ciertas especies de Carolliinae y Stenodermatinae en áreas perturbadas. En este estudio, sí se observa un aumento en la abundancia de Carollia brevicauda, C. perspicillata y Rhinophylla pumilio (Carolliinae), Artibeus obscurus y A. planirostris (Stenodermatinae) en los primeros 100 m, lo cual podría sugerir un efecto de borde en este rango de distancia a partir del cual disminuye notablemente la abundancia.

Carollia brevicauda presentó una gran adaptación a todos los rangos de distancia estudiados, seguramente porque esta especie presenta la dieta más variada, alimentándose de varias especies de frutas, entre las cuales se incluyen, entre otras, Piper sp. (Piperaceace), Anthurium sp. (Araceae) y Vismia sp. (Clusiaceae); además de otras familias, como Solanaceae y Melastomataceae (Molinari, 1984; Lindner y Morawetz, 2006).

Figura 5. Distribución de las capturas de subfamilias en Chiro Isla (Orellana), a lo largo del gradiente de distancia (línea gris) y tendencia logarítmica de las capturas (línea negra): [A] Phyllostominae (p = 0,114); [B] Carolliinae (p = 0,083); [C] Stenodermatinae (p = 0,06).

Especies comunes y raras

Según demuestran los resultados (figura 8), se observa que existe una tendencia a disminuir la abundancia de especies comunes conforme aumenta la distancia del borde. Este resultado confirma lo cual se ha dicho en otros estudios de fragmentación: que la abundancia de especies comunes es mayor hacia los bordes y disminuye progresivamente hacia el interior del bosque (Laurance et al., 2002; Pardini, 2004), lo cual puede ser debido a que los murciélagos prefieren volar en bordes o caminos en el paisaje para facilidad de navegación (Gehrt y Chelsvig, 2003; Lindner y Morawetz, 2006).

Figura 6. Porcentaje de especies e individuos registrados en Chiro Isla (Orellana), agrupados según el gremio alimenticio al cual pertenecen: CRS = Carnívoro recogedor de sotobosque, FRS = Frugívoro recogedor de sotobosque, IRS = Insectívoro recogedor de sotobosque, NE = Nectarívoro y ORS = Omnívoro recogedor de sotobosque.

Se registraron pocas especies con abundancia alta, las cuales en conjunto representan un 56% del total de murciélagos filostómidos capturados: Carollia brevicauda (20,5%, n = 51), C. castanea (11,7%, n = 29), Rhinophylla pumilio (10%, n = 25), Artibeus obscurus (9,6%, n = 24) y Carollia perspicillata (4,4%, n = 11); mientras que 28 especies (43,8%), estuvieron representadas por pocos registros a lo largo de este estudio, lo cual concuerda con Fleming et al. (1972), quienes reportan que las comunidades de murciélagos en Costa Rica y Panamá estuvieron caracterizadas por la presencia de tres a cuatro especies comunes con abundancias relativamente altas y muchas especies raras con un bajo número de individuos. Lophostoma silvicolum, un murciélago insectívoro, también presentó un alta tasa de captura (n = 16); sin embargo, no sigue el mismo patrón de las especies anteriores, con un pico en el rango de distancia de 700–800 m, diferencia que posiblemente se deba un artefacto del muestreo, es decir, la red pudo estar colocada cerca de un dormidero o en una ruta de salida de esta especie.

De las especies encontradas en este estudio destacan Chrotopterus auritus, Tonatia saurophila, Vampyrum spectrum y Chiroderma trinitatum, las cuales son especies raras que prefieren volar en bosque primario (Tirira, 2007). Chrotopterus auritus usualmente ha sido encontrada en áreas con alta riqueza de especies de murciélagos (Medellín, 1989); Vampyrum spectrum ocupa un nicho trófico alto y su gran tamaño la hacen particularmente susceptible a perturbaciones ambientales (Navarro y Wilson, 1982); Chiroderma trinitatum es una especie rara, característica de interior de bosque (Tirira, 2007); especies que fueron encontradas a partir de los 290 m desde el borde. Adicionalmente, Tonatia saurophila, considerada como una especie que posee hábitos alimenticios y comportamiento especializados (Montero y Espinosa, 2005), fue encontrada en este estudio a 130 m de distancia. La presencia de estas especies sugiere que en los primeros 100 m podría existir un efecto de borde, el cual coincide con algunos estudios que reportan que la mayor parte de efectos de borde en microclima y distribución de vegetación ocurren dentro de los primeros 100 m y se extienden hasta los 400 m (Laurance et al., 2002; Laurancea, 2004; Pérez, 2007).

Las especies consideradas raras constituyen el núcleo de un área sin alteración debido a su especificidad a nivel de hábito alimenticio y de comportamiento (Kalko et al., 1996). Galindo-González (2004) clasifica a Chrotopterus auritus, Tonatia saurophila, Vampyrum spectrum y Chiroderma trinitatum, como especies dependientes del hábitat, por lo cual su presencia tiene una connotación ecológica especial, ya que se acepta como manifestación de una adecuada concordancia entre rango de tolerancia y rango ambiental por lo cual no se las encuentra en áreas alteradas, lo cual las califica como buenas indicadoras del estado de hábitat (Kalko et al., 1996).

Figura 7. Distribución de las capturas de especies comunes y raras a lo largo del gradiente de distancia en el estudio de Chiro Isla (Orellana); la línea de tendencia lineal (p = 0,056).

Composición en diferentes tipos de hábitat

La mayoría de especies registradas no presentan una asociación específica con algún tipo de hábitat, seguramente por su tendencia a ocupar un amplio espectro de hábitats debido a la capacidad de vuelo, que les permite cubrir varios kilómetros de distancia por noche de actividad (Bernard y Fenton, 2003; Lindner y Morawetz, 2006); estas características convierten a los murciélagos en elementos claves para la regeneración de los bosques, sobre todo porque las especies de las subfamilias Carolliinae y Stenodermatinae son las principales transportadores de semillas de plantas pioneras, que permiten la conectividad de bosques fragmentados (Medellín y Gaona, 1999; Galindo-González et al., 2000; Lindner y Morawetz, 2006). Para el resto de especies, no se encontraron patrones claros de distribución, sobre todo por el bajo número de registros.

La relativa alta diversidad encontrada en los cuerpos de agua resalta su importancia como centros de actividad de los murciélagos, especialmente para forrajear (Grindal et al., 1999; Galindo-González y Sosa, 2003; Wickramasinghe et al., 2003), ya que, a pesar que los muestreos posiblemente no fueron suficientes durante el estudio, los cuerpos de agua registraron una alta diversidad en relación con los otros tipos de hábitat, si se toma en cuenta que en los hábitats de pantano y bosque temporalmente inundado se registraron 13 especies, mientras que en los cuerpos de agua se registraron nueve especies.

CONCLUSIONES

•La distribución de las especies de la familia Phyllostomidae a lo largo del estudio fue heterogénea.

•Los primeros rangos de distancia (0–100 m) aparentemente presentan un efecto de borde, ya que especies como Carollia brevicauda (16%), Artibeus obscurus (25%), Rhinophylla pumilio (32%) y Carollia castanea (21%), presentan la mayor abundancia, lo cual, puede ser considerado como un indicador de alteración ambiental.

•Las regresiones realizadas para las especies y subfamilias muestran una tendencia a disminuir en abundancia conforme se aleja del borde de bosque.

•El gremio de murciélagos frugívoros recogedores de sotobosque fue el más abundante y estuvo representado en todos los rangos de distancia, en especial en los primeros 100 m, en donde las subfamilias Carolliinae y Stenodermatinae fueron las más abundantes.

•Carollia brevicauda estuvo presente en todos los rangos de distancia de este estudio, con la mayor tasa de captura en los primeros 100 m, con el 26% del total de las capturas en este rango de distancia.

•El tipo de hábitat, al parecer, no es un limitante en la distribución de los murciélagos, ya que las subfamilias y gremios alimenticios encontrados estuvieron presentes indistintamente en los hábitats estudiados.

Figura 8. Distribución de las capturas de especies comunes (gráficos de A a E), a lo largo del gradiente de distancia (línea gris) y tendencia logarítmica de captura (línea negra), en Chiro Isla (Orellana). Nótese la diferencia con el gráfico F, de una especie frecuente.

RECOMENDACIONES

•Se considera importante realizar estudios de larga duración para registrar los cambios en la composición y comportamiento de las especies después de un evento de fragmentación.

•Se sugiere realizar estudios de efecto de borde, en los cuales se utilicen datos de cobertura vegetal, sobre todo en el sotobosque, ya que la distribución vegetal en el bosque afecta directamente los patrones de vuelo de los murciélagos.

•Se recomienda utilizar variables microclimáticas como intensidad de luz, viento y temperatura para evaluar su influencia en la distribución de las especies de murciélagos en relación con el borde de bosque y el interior.

•Es necesario utilizar varias metodologías como trampas de arpa y detectores de ultrasonidos para tener un inventario más completo.

LITERATURA CITADA

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Recibido: 27 de julio de 2009

Aceptado: 15 de julio de 2011

QUIRÓPTEROS PRESENTES EN BOSQUES RIPARIOS DE FINCAS GANADERAS Y AGRÍCOLAS DE SANTO DOMINGO DE LOS TSÁCHILAS, ECUADOR BATS PRESENT IN RIPARIAN FORESTS IN FARMS IN SANTO DOMINGO DE LOS TSÁCHILAS, ECUADOR

Wilmer E. Pozo R. y Andrés Eras M.

Laboratorio de Zoología, Departamento de Ciencias de la Vida, Escuela Politécnica del Ejército (ESPE).

Av. El Progreso s/n., apdo. 231-B, Sangolquí, Ecuador.

Correo electrónico de contacto: wepozo@espe.edu.ec

RESUMEN

Se realizó un monitoreo de los quirópteros que sobreviven en bosques riparios de fincas agrícolas y ganaderas en la provincia de Santo Domingo de los Tsáchilas. Se calcularon índices de diversidad de Shannon-Wiener, de recíprocidad de Simpson y de equitatividad de Hill para cada sistema productivo. Se registraron nueve especies, siete correspondientes a la familia Phyllostomidae y dos a Vespertilionidae. Cinco especies (Lonchophylla robusta, Sturnira lilium, Sturnira sp., Artibeus aequatorialis y Dermanura sp.) se registraron en fincas agrícolas; mientras que en fincas ganaderas se colectaron siete especies (Desmodus rotundus, Glossophaga soricina, Sturnira lilium, Sturnira sp, Artibeus aequatorialis, Myotis riparius y Myotis sp.). Las especies comunes, con un 40% del total de registros en los dos tipos de fincas, fueron Artibeus aequatorialis, Sturnira sp. y S. lilium. No se encontraron diferencias significativas entre los niveles de conservación de los dos sistemas estudiados; sin embargo, la conservación de los bosques riparios genera refugios para murciélagos y otros animales, lo cual podría constituirse en un ingreso económico adicional para los finqueros de la zona mediante la implementación de proyectos de agro-ecoturismo.

Palabras claves: biodiversidad, bosque húmedo, conservación, noroccidente, uso de suelo.

ABSTRACT

Research was carried out in Santo Domingo de los Tsáchilas Province. We monitored bats that live in riparian forest in areas around agricultural and livestock farms. We calculated Shannon-Wiener diversity Index, Simpson inverse and the Hill’s Evenness Index for each productive system. We found that seven species belong to the Phyllostomidae and two species belong to the Vespertilionidae. Five species (Lonchophylla robusta, Sturnira lilium, Sturnira sp., Artibeus aequatorialis and Dermanura sp.) were found in agricultural farms, while in the livestock farms we found seven species (Desmodus rotundus, Glossophaga soricina, Sturnira lilium, Sturnira sp., Artibeus aequatorialis, Myotis riparius and Myotis sp.). The common species for both types of farms were Artibeus aequatorialis, Sturnira sp. and S. lilium (40%). We did not find differences in bat conservation status between the systems analyzed, but riparian forests offer refuges for bats and others animals which could allow the farmer to have a potentially new income, by implementing agro-eco-tourism projects.

Keywords: Agricultural and livestock farms, biodiversity, conservation, rainforest, land use.

Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador (D. G. Tirira y S. F. Burneo, eds.).

Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Fundación Mamíferos y Conservación y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología.

Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 9: 61–68, Quito (2012).

INTRODUCCIÓN

La fragmentación de los bosques y la expansión de la frontera agrícola son las principales causas de la pérdida de la diversidad biológica (Suárez, 1998). En el noroccidente de Ecuador, que corresponde al piso zoogeográfico Tropical Noroccidental (Albuja et al., 1980), la tasa de deforestación supera el 40% por año (Villacís et al., 2006), lo cual contrarresta con la alta diversidad y endemismo que se aloja en esta formación ecológica (Tirira, 2008). De esta manera, es necesario que los sistemas de producción localizados en este piso zoogeográfico emprendan acciones y labores amigables con el ambiente (Pozo et al., 2008). De todas las posibilidades existentes, se considera que el mejor mecanismo que permitiría mantener vida silvestre en corto plazo en las fincas es la agroforestería (Villacís et al., 2006). En las fincas de la Costa ecuatoriana, los árboles dispersos en potreros, las cercas vivas y los bosques riparios, constituyen importantes refugios, dormideros, comederos o corredores para aves y mamíferos silvestres (Cárdenas et al., 2003; Villacís et al., 2006; Pozo et al., 2008).

El objetivo del presente artículo es el de dar a conocer la diversidad de murciélagos que viven en el interior de bosques riparios de fincas agrícolas y ganaderas. Se evalúan índices ecológico-matemáticos de biodiversidad para determinar cuál de los dos tipos de fincas (agrícola o ganadera) conservan de mejor manera la diversidad de este grupo de mamíferos.

ÁREA DE ESTUDIO

El estudio se realizó en la provincia de Santo Domingo de los Tsáchilas, localizada en el nor-occidente de Ecuador (figura 1), entre los 500 y 700 m de altitud. Durante el período de monitoreo, la humedad relativa fue del 88%, la temperatura promedio anual de 24,3°C y la precipitación anual alcanzó los 2 147,7 mm (ESPE-INAMHI, 2008).

METODOLOGÍA

Aleatoriamente se escogieron seis fincas (tres agrícolas y tres ganaderas) ubicadas a lo largo de la carretera Santo Domingo de los Colorados-Quevedo. Una vez localizado el bosque ripario de las fincas, se trazaron dos senderos de 200 m de longitud cada uno; en cada sendero se colocaron dos redes de neblina de 12 x 3 m. La colección de murciélagos se realizó en dos períodos: el primero entre las 18:00 y 24:00 horas y el segundo entre las 05:00 y 07:00 horas El monitoreo se llevó a cabo en época lluviosa (de junio a diciembre), ya que otros investigadores han encontrado una mayor diversidad y abundancia de especies en esta época (Gregory, 1997; Mena-V., 1997).

Tabla 1. Fincas agrícolas y ganaderas muestreadas durante el estudio en la provincia de Santo Domingo de los Tsáchilas, Ecuador.

No.	Nombre de la finca	Uso de suelo	Localización	Ubicación
1	El Rancho	Ganadera	Luz de América	00°31’S, 79°18’W
2	La Esperanza II	Agrícola	El Esfuerzo	00°29’S, 79°21’W
3	La Esperanza I	Agrícola	Luz de América	00°31’S, 79°21’W
4	Luis	Ganadera	El Esfuerzo	00°23’S, 79°15’W
5	San Antonio	Ganadera	Km 35,5	00°32’S, 79°22’W
6	Zoila Luz	Agrícola	Luz de América	00°22’S, 79°19’W

Figura 1. Ubicación de las localidades estudiadas dentro de la provincia de Santo Domingo de los Tsáchilas. Correspondencia numérica de las localidades véase en la tabla 1.

Las fincas escogidas para el estudio, su tipo de producción y su localización se aprecia en la tabla 1. El esfuerzo de monitoreo fue el mismo para cada sistema de producción (seis días, 24 redes y 1 152 minutos de captura por sistema).

Los especímenes colectados fueron medidos: largo total, largo de la cola (si existía), largo de la oreja, largo del antebrazo y se tomó su peso. Todos los ejemplares fueron fotografiados y, en presencia de los finqueros, liberados, ya que el proyecto tenía como fin incentivar la conservación de la vida silvestre. Las medidas morfométricas tomadas, el registro fotográfico y las claves taxonómicas especializadas de Albuja (1999) y Tirira (2007) permitieron identificar adecuadamente a la mayoría de los especímenes colectados.

Con los datos de abundancia y riqueza se calcularon los índices de diversidad de Shannon-Wiener, recíproco de Simpson (Magurran, 1988) y equitatividad de Hill (Hill, 1973). Además, se calculó el índice de similitud de Sørensen entre los dos tipos de finca, así como sus curvas de rango-abundancia y de acumulación de especies. La hipótesis nula (la diversidad de murciélagos es similar entre los dos tipos de fincas) se sometió a la prueba no paramétrica U Mann-Whitney. Finalmente, para determinar si la abundancia y riqueza obtenida difiere entre los sistemas productivos se utilizó la prueba de Xi cuadrado (X2; Sokal y Rohlf, 1993). En ambos casos el nivel de decisión α fue 0,05.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Un total de 36 individuos pertenecientes a nueve especies fueron registrados en ambos sistemas (tabla 2). A pesar que la mayor abundancia (n = 22) y riqueza (S = 7) se encontró en las fincas ganaderas (véase índices en tabla 2), no se encontraron diferencias altamente significativas al comparar la diversidad y abundancia de la quiropterofauna entre los sistemas estudiados (X2 = 0,03; p = 0,8).

De las nueve especies registradas, el 78% pertenecieron a la familia Phyllostomidae; mientras que el 22% a Verspertilionidae.

En fincas agrícolas se registraron cinco especies de murciélagos (Lonchophylla robusta, Sturnira lilium, Sturnira sp., Artibeus aequatorialis y Dermanura sp.), todas correspondientes a la familia Phyllostomidae; mientras que en las fincas ganaderas se registraron siete especies, cinco filostómidos (Desmodus rotundus [figura 2a], Glossophaga soricina [figura 2b], Sturnira lilium [figura 2c], Sturnira sp. y Artibeus aequatorialis [figura 2d]) y dos especies de vespertiliónidos (Myotis riparius y Myotis sp.). Lonchophylla robusta fue encontrada exclusivamente en fincas agrícolas; mientras que Desmodus rotundus, Glossophaga soricina y Myotis riparius solamente fueron registrados en fincas ganaderas. Otras investigaciones (Rojas y Guerrero, 2007; Tirira, 2008; L. Albuja, com. pers.), han registrado Desmodus rotundus en sitios próximos a áreas ganaderas, lo cual coincide con los resultados aquí presentados.

Tabla 2. Diversidad, abundancia (n) y riqueza (S), índices de diversidad de Shannon-Wiener (H’), recíproco de Simpson (1/D) y equitatividad de Hill (E) de las especies de quirópteros presentes en fincas agrícolas y ganaderas de Santo Domingo de los Tsáchilas, Ecuador.

Especie	Ejemplares capturados		Total
	Finca agrícola	Finca ganadera
Sturnira lilium	6	6	12
Sturnira sp.	5	4	9
Artibeus aequatorialis	1	4	5
Lonchophylla robusta	1	0	1
Dermanura sp.	1	0	1
Desmodus rotundus	0	3	3
Glossophaga soricina	0	2	2
Myotis riparius	0	2	2
Myotis sp.	0	1	1
Abundancia, total capturas (n)	14	22	36
Riqueza (S)	5	7	12
Índice de Shannon-Wiener (H’)	0,560	0,790	-
Índice de Simpson (1/D)	3,640	7,219	-
Índice de Hill (E)	2,780	4,290	-

En las fincas monitoreadas, las especies comunes (más de cinco capturas en ambos sistemas) fueron Sturnira lilium, Sturnira sp. y Artibeus aequatorialis; mientras que las especies raras (menos de cuatro capturas) fueron Lonchophylla robusta, Dermanura sp., Desmodus rotundus, Glossophaga soricina, Myotis riparius y Myotis sp. Según Tirira (2008), los murciélagos comunes del noroccidente de Ecuador pertenecen a los géneros Carollia, Sturnira, Artibeus, Platyrrhinus, Molossus y Myotis. En el presente estudio Sturnira spp. y Artibeus aequatorialis también se presentaron en esta categoría de abundancia relativa, aunque Dermanura sp. y Myotis sp. fueron especies raras. Estas diferencias evidencian que el presente estudio es muy específico para los bosques riparios de fincas ganaderas y no incluye otros hábitats del noroccidente del país. Debe indicarse que otras especies comunes, como Carollia perspicillata, el murciélago más común en el noroccidente de Ecuador, y Molossus molossus, una especie que forma numerosas colonias (D. G. Tirira, com. pers.) no fueron colectados en este estudio, lo cual podría deberse a que los muestreos fueron focalizados, ya que se realizaron estrictamente en áreas de bosques riparios; cabe señalar que en un estudio reciente en cercas vivas de las fincas ganaderas de la zona se colectó C. perspicillata (Aguilar y Lascano, 2009); mientras que se tiene evidencia que M. molossus se ha adaptado a vivir en zonas domiciliarias de las fincas y en plantaciones de banano cercanas (Pozo, 1994). Las especies no comunes en el trópico noroccidental de Ecuador (e.g., Thyroptera tricolor y Promops centralis (Tirira, 2008), no fueron colectadas en este estudio.

Figura 2. Especies de murciélagos registradas en la provincia de Santo Domingo de los Tsáchilas: [A] murciélago vampiro común (Desmodus rotundus); [B] murciélago de lengua larga común (Glossophaga soricina); [C] murciélago pequeño de hombros amarillos (Sturnira lilium); [D] murciélago frutero ecuatoriano (Artibeus aequatorialis). Fotos de archivo de Diego G. Tirira.

Los índices de diversidad de Shannon-Wiener, recíproco de Simpson y equitatividad de Hill (tabla 2) indican que la mayor diversidad de murciélagos estuvo presente en las fincas ganaderas; sin embargo, las diferencias encontradas no fueron significativas (U = 28; p = 0,27). Estudios con aves y roedores han demostrado que al comparar la diversidad en hábitats diferentes de una misma finca, se pueden encontrar diferencias significativas (Cárdenas et al., 2003; Pozo et al., 2006; Pozo et al., 2008; Aguilar y Lascano, 2009); por lo cual, se ha propuesto desarrollar un estudio a largo plazo a fin de comprobar la conservación de la biodiversidad de acuerdo con el uso de suelo que se presenta en las fincas (cerca viva, árbol disperso en potrero, tipo de plantación o fragmento de bosque).

El 40% de las especies (Artibeus aequatorialis, Sturnira lilium y Sturnira sp.), fueron similares en ambos tipos de fincas investigadas (figura 3). La curva de acumulación de especies (figura 4) demostró que el muestreo en las fincas agrícolas llegó a la asíntota; aunque se piensa que de realizar un análisis Chao se predeciría un mayor número de especies. En lo referente a las fincas ganaderas, la curva no llegó a estabilizarse, lo cual indica que un mayor esfuerzo de monitoreo aumentaría la diversidad de murciélagos en las fincas ganaderas. La curva rango-abundancia (Pi) demostró que los especímenes estuvieron mejor distribuidos a lo largo de la riqueza en las fincas ganaderas (figura 5).

El presente estudio demuestra que los bosques riparios de las fincas agrícolas y ganaderas de la provincia de Santo Domingo de los Tsáchilas conservan una diversidad relevante de quirópteros; por lo cual, se considera adecuado el mantenimiento de estos ecosistemas, ya que su conservación puede brindar alternativas económicas que no han sido explotadas por los finqueros hasta el momento, las cuales pueden también ser una solución a los problemas agronómicos, según propone Semmartin et al. (1993).

Una alternativa para el manejo ecológico de las fincas es el agro-ecoturismo, con lo cual actividades como la observación de fauna silvestre en las fincas podrían generar un ingreso adicional a los finqueros. Los productos provenientes de fincas que conservan biodiversidad pueden ser calificados con sellos verdes, los cuales tienen una mayor acogida en el mercado (Rivas y Díaz, 2008).

Figura 5. Curvas de rango-abundancia de las fincas agrícolas (línea continua) y ganaderas (línea punteada), Santo Domingo de los Tsáchilas, Ecuador.

En concordancia con Pérez et al. (2006), se sostiene que la conservación de los bosques riparios en las fincas es una excelente alternativa que mejora la conservación de la biodiversidad tanto animal como vegetal en un sistema productivo; el mantenimiento de bosques en las riberas de los ríos que pasan por las fincas puede, además, generar ingresos adicionales al productor mediante el desarrollo de actividades ecoturísticas, tales como la observación de aves (Pozo et al., 2008), mamíferos y de flora nativa (Cárdenas et al., 2009) y también podría generar preferencia en el mercado sobre los rubros producidos en dichas fincas.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigación fue parte del Proyecto PIC-DCV 019 “Uso etnobiológico de aves, mamíferos y flora de los bosques riparios de fincas ganaderas de Santo Domingo” financiado con fondos semilla del Vicerrectorado de Investigaciones de la Escuela Politécnica del Ejército (ESPE). Deseamos expresar nuestra gratitud a Carlos Cárdenas, Fernanda Dávila, Laura Mendoza y Katalina Córdova, por su ayuda en la toma de datos y su compañerismo demostrado en el campo. Adicionalmente, agradecemos a Lourdes de la Cruz, Directora de la Unidad de Gestión de la Investigación, por el apoyo brindado para el desarrollo de estudios sobre biodiversidad en hábitats fragmentados del Ecuador; a Jaime Villacís, por su ayuda en el análisis de datos; a Santiago F. Burneo por el mapa que se presenta en la figura 1; a Diego G. Tirira, por sus valiosas correcciones y las fotografías; finalmente, a los finqueros de la provincia de Santo Domingo de los Tsáchilas por permitirnos husmear en sus fincas en busca de mamíferos, aves y flora.

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Recibido: 12 de noviembre de 2009

Aceptado: 15 de julio de 2011

ASPECTOS ECOLÓGICOS DEL MURCIÉLAGO PESCADOR MENOR (NOCTILIO ALBIVENTRIS) (CHIROPTERA, NOCTILIONIDAE) Y SU USO COMO BIOINDICADOR EN LA AMAZONÍA ECUATORANA ECOLOGICAL ASPECTS OF THE LESSER FISHING BAT (NOCTILIO ALBIVENTRIS) (CHIROPTERA, NOCTILIONIDAE) AND ITS USE AS A BIO-INDICATOR IN THE ECUADORIAN AMAZON

Diego G. Tirira1, 2 y Tjitte de Vries3

1 Fundación Mamíferos y Conservación, Quito, Ecuador.

2 Programa para la Conservación de los Murciélagos del Ecuador.

3 Escuela de Ciencias Biológicas, Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Quito, Ecuador.

Correo electrónico de contacto: diego_tirira@yahoo.com

RESUMEN

Se realizó un estudio sobre la ecología del murciélago pescador menor, Noctilio albiventris (Chiroptera, Noctilionidae) en la Reserva de Producción Faunística Cuyabeno, extremo nororiental de la baja Amazonía ecuatoriana. Se determinó que el nivel de agua de ríos y lagunas y la precipitación influyen directa e indirectamente en el área de vida, preferencia de hábitat y patrón de actividad de la especie. En cuanto al área de vida y la preferencia de hábitat, a mayor profundidad en la Laguna Grande (mayor a 260 cm en el centro), menor es la presencia de N. albiventris en los bordes de la laguna; mientras que a menor profundidad (menor a 260 cm en el centro), mayor es la actividad de forrajeo en los bordes. Se estableció que en el área de estudio existen nueve colonias, con un total promedio de 512,8 individuos. También se determinó que el patrón de actividad de la especie registra dos períodos en la noche, uno al atardecer (a partir de las 18:00 horas), de mayor duración e intensidad, y otro en la madrugada (desde las 03:00 horas), que se extiende hasta poco antes del amanecer. De forma adicional, se estableció que el murciélago pescador menor puede ser utilizado como un bioindicador de contaminación ambiental; se comprobó que existen diferencias altamente significativas en el tamaño de las poblaciones entre los lugares más afectados por derrames de petróleo con los otros sitios estudiados. La laguna de Canangüeno, que no sufrió contaminación de sus aguas, registró las más altas poblaciones de N. albiventris. La población del río Cuyabeno fue prácticamente homogénea durante todo el estudio.

Palabras claves: área de vida, Cuyabeno, patrón de actividad, preferencia de hábitat, provincia de Sucumbíos.

ABSTRACT

An ecological study of the Lesser Fishing Bat, Noctilio albiventris (Chiroptera, Noctilionidae) was carried out at the Reserva de Producción Faunística Cuyabeno, located at the Northeast extreme of the Amazon basin of Ecuador. Water level of rivers and lagoons as well as local precipitation have direct influences on home range, habitat preference, and activity pattern of this species and its ecology. In the home range and habitat preference, when the Laguna Grande is deeper (greater than 260 cm in the center), there is lower presence of N. albiventris at the edges of the lagoon; while at lesser depths (less than 260 cm in the center), greater foraging activity occurs at the edges. Within the study area, there are nine colonies, with a total average of 512.8 individuals. Also, we found that activity patterns were concentrated during two periods in the night, one at sunset (from 18:00 hours), with longer duration and intensity, and another late in the night (from 03:00 hours), which extends until before dawn. Regarding the use of the species as a bio-indicator, there are highly significant differences in population numbers of the affected site by oil spills (Aucacocha and Aucaquebrada) compared to other studied areas. Canangüeno Lake, which suffered no water contamination, was observed to have the greatest populations of N. albiventris. On the other hand, the population of the Cuyabeno River remained apparently constant during the census period.

Keywords: Activity patterns, Cuyabeno, ecology, habitat preference, home range, Sucumbíos Province.

Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador (D. G. Tirira y S. F. Burneo, eds.).

Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Fundación Mamíferos y Conservación y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología.

Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 9: 69–90, Quito (2012).

INTRODUCCIÓN

La familia Noctilionidae incluye a los murciélagos pescadores del Nuevo Mundo, grupo que constituye uno de los más especializados del orden Chiroptera, ya que han desarrollado técnicas avanzadas en la búsqueda y captura de alimento mediante la modificación de su sistema de ecolocalización, el cual les permite detectar y atrapar presas desde la superficie del agua; adaptación que les ha servido para ocupar hábitats específicos y llenar un nicho ecológico aparentemente vacío (Bloedel, 1955; Linares, 1987; Morton, 1989).

La familia posee un género, Noctilio Linnaeus, 1766; y dos especies: N. leporinus (Linnaeus, 1758) y N. albiventris Desmarest, 1818, ambas presentes en Ecuador (Tirira, 2007).

La primera vez que se mencionó la estrecha relación existente entre murciélagos noctiliónidos con el medio acuático y se intuyó que presentaban una dieta de peces apareció publicado en Tomes (1860), sobre anotaciones de Louis Fraser en el río Esmeraldas (provincia de Esmeraldas, Ecuador), en noviembre de 1859, en donde se indica que Noctilio leporinus “capturaba pequeños camarones en vuelos rasantes sobre el agua” y se comenta que los murciélagos “presentaban un fuerte y penetrante olor a pescado”.

Noctilio albiventris, conocido también como murciélago pescador menor (figura 1), es una especie de tamaño mediano (69–75 mm de longitud cabeza-cuerpo y de 20–45 g de peso; Tirira, 2007); posee alas largas y estrechas, propias de especies de áreas abiertas y vuelo rápido; sin embargo, su forma de vuelo también le permite maniobrar entre vegetación densa (Smith y Starrett, 1979); la membrana caudal está bien desarrollada, el calcáneo es osificado y largo, mientras que las patas y garras no son tan desarrolladas como en su especie hermana (N. leporinus); la cola llega hasta la mitad de la membrana caudal, del cual sobresale su extremo distal (Hood y Pitocchelli, 1983; Tirira, 2007).

Tiene el hocico alargado y los labios hinchados; el labio superior forma una hendidura a manera de labio leporino, mientras que el labio inferior presenta pequeños pliegues cutáneos. Los orificios nasales se ubican en el extremo más anterior del hocico, adaptación que se piensa le permite respirar en caso de caer al agua y tener que nadar (Albuja, 1982; Tirira, 1994); en el lado interno de las mejillas posee unas pequeñas bolsas para almacenar alimento (Murray y Strickler, 1975); las orejas están separadas entre sí, son libres, estrechas y puntiagudas (Hood y Pitocchelli, 1983; Tirira, 2007).

El pelaje es corto, impermeable y de coloración variable, que va de amarillo-rojizo a marrón oscuro, aunque frecuentemente su tono es anaranjado brillante, en especial en individuos jóvenes; también presenta una pálida línea blanquecina en el dorso (Hood y Pitocchelli, 1983; Tirira, 1994, 2007).

La especie se distribuye desde el sur de México hasta la Guayanas, Paraguay, norte de Argentina, este de Brasil y la isla de Trinidad (Simmons, 2005; Gardner, 2008). Habita en bosques tropicales primarios, con un rango altitudinal que va desde el nivel del mar hasta los 1 100 m (Davis, 1976); en donde prefiere zonas abiertas y próximas a cuerpos de agua dulce, como ríos, lagunas o esteros de aguas tranquilas y de corriente lenta (Hood y Pitocchelli, 1983; Tirira, 2007). En el Ecuador, la especie se encuentra en el piso Tropical Oriental, entre 200 y 1 000 m de altitud, aunque la mayoría de registros están en tierras bajas, a menos de 400 m (Tirira, 2007).

La mayoría de estudios realizados sobre noctiliónidos corresponden a Noctilio leporinus, mientras que pocos son los aportes sobre el murciélago pescador menor, particularmente en cuanto a su ecología. Entre los pocos estudios ecológicos que se han realizado sobre esta especie figuran: patrones de reproducción (Anderson y Wimsatt, 1963; Tirira y de Vries, 1994); hábitos alimenticios (Hooper y Brown, 1968; Gonçalves et al., 2007); conducta alimenticia (Novick y Dale, 1971); patrón de actividad y refugios (Fenton et al., 1993); ecolocalización y su relación con el forrajeo (Brown et al., 1983; Kalko et al., 1998); mientras que existen numerosos comentarios en trabajos generales (como Dunn, 1934; Bloedel, 1955; Fleming et al., 1972; Albuja, 1982; Linares, 1987; Emmons y Feer, 1999; Nowak, 1999; Tirira, 2007; Vargas, 2007, entre otros), por lo cual el estudio que se presenta a continuación constituye uno de los primeros aportes al conocimiento de la ecología de Noctilio albiventris.

En lo relacionado con la investigación científica efectuada en Ecuador, poco es el aporte sobre estudios ecológicos efectuados sobre murciélagos (Tirira, 2000), por lo cual hasta el momento no se ha llevado adelante otra investigación que aporte al conocimiento de los noctiliónidos en el país.

Los objetivos que se plantearon en este estudio fueron establecer el área de vida, la preferencia de hábitat y el patrón de actividad de Noctilio albiventris dentro del sistema lacustre del río Cuyabeno; además, de llevar a cabo un monitoreo que determine si existió un impacto sobre la especie debido a derrames de petróleo ocurridos en el área de estudio previo al trabajo de campo.

ÁREA DE ESTUDIO

La investigación se llevó a cabo en el interior de la Reserva de Producción Faunística Cuyabeno (RPFC), la cual se encuentra en el extremo nororiental del Ecuador, dentro de la provincia de Sucumbíos, con una extensión de 603 380 ha. En su parte noroccidental, la RPFC está atravesada de oeste a este por el río Cuyabeno, el cual es tributario del río Aguarico, que a su vez cruza toda la reserva en su parte suroriental, y desemboca en el río Napo.

Figura 1. Murciélago pescador menor (Noctilio albiventris) en la Reserva de Producción Faunística Cuyabeno. Foto de Diego G. Tirira.

En el extremo noroccidental de la RPFC y alrededor de la línea equinoccial (paralelo 0°00’) se encuentra el sistema lacustre del río Cuyabeno, el cual está formado por 14 lagunas intercomunicadas por numerosos canales y pozas que las alimentan. El área específica de estudio se llevó a cabo en la Laguna Grande (00°00’N, 76°10’W; 220 m) y sus alrededores (figuras 2 y 3).

El área forma parte del dominio amazónico, dentro del cual se incluye la provincia biótica Amazónica (Cabrera y Willink, 1980). En términos zoogeográficos pertenece al piso Tropical Oriental (Albuja et al., 1980). Su zona de vida está clasificada como bosque húmedo tropical, el cual forma parte de la selva pluvial sudamericana (Cañadas-Cruz, 1983).

La temperatura media anual osciló durante el período de estudio entre 22,1 y 30,5°C, con mínimos y máximos absolutos de 18 y 34,7°C, respectivamente (Tirira, 1994), zona que se caracteriza por que los cambios diarios de temperatura no son relevantes a lo largo del año (Cañadas-Cruz, 1983). En cuanto a la precipitación media, se encuentra alrededor de 3 000 mm anuales (2 805 mm durante el período de estudio), con más de 250 mm de precipitación promedio mensual durante la estación lluviosa y un mínimo y máximo mensual de 25 y 354 mm, respectivamente (Tirira, 1994; de la Torre et al., 1995). La lluvia se produce en un 50% por evapotranspiración de la vegetación, lo cual establece un régimen hídrico gracias al cual se desarrolla la cobertura vegetal (Sierra, 1999). La humedad relativa media oscila entre 72 y 81%, con mínimos y máximos promedio de 66 y 97%, respectivamente (Tirira, 1994; de la Torre et al., 1995).

En cuanto a la topografía, el terreno se caracteriza por ser una zona plana, por lo cual buena parte de la superficie está influenciada por el nivel del agua que alcanzan los ríos y quebradas de la zona, los cuales a menudo inundan los bosques de los alrededores.

Las formaciones vegetales encontradas en la RPFC son, según la clasificación de Sierra (1999): Bosque siempreverde de tierras bajas (o bosque de tierra firme), Bosque inundable de palmas de tierras bajas (o bosque de pantano o moretal), Bosque siempreverde de tierras bajas inundable por aguas blancas (o bosque inundado estacional o várzea) y Bosque siempreverde de tierras bajas inundable por aguas negras (o bosque inundado estacional o igapó); en esta última formación, es en donde se desarrolló la mayor parte del presente estudio.

Los bosques inundados por aguas negras, o también conocidos como bosques de igapó, permanecen cubiertos por agua durante la mayor parte del año, ya que el nivel del agua de ríos y lagunas sobrepasa su capacidad, la cual penetra e inunda los bosques que están a su alrededor (Pires y Prance, 1985).

El agua que forma parte de los bosques de igapó, y a su vez de las lagunas y ríos del área de estudio, se conoce como aguas negras debido a la coloración oscura que tiene. El origen y el color de las aguas negras es el resultado de procesos orgánicos; poseen en disolución humus, ácidos fúlvicos y gran cantidad de polifenoles y taninos, sustancias que se derivan de la descomposición de hojas y material orgánico bajo condiciones ácidas y procesos edafológicos de los suelos amazónicos (Junk y Furch, 1985). Otras particularidades de las aguas negras es que carecen de sedimentos en suspensión y tienen baja cantidad de nutrientes y niveles reducidos de oxígeno y nitrógeno, condiciones que contribuyen a mantener un pH ácido, entre 4,7 a 5,8 (Junk y Furch, 1985; Pires y Prance, 1985).

La característica del bosque de igapó es el bajo dosel forestal, no mayor de 15 m, y la escasa diversidad de especies arbóreas, debido a las duras condiciones de inundación que soportan la mayor parte del año (Pires y Prance, 1985; de la Torre et al., 1995). La especie arbórea más representativa es Macrolobium acaciifolium (Fabaceae), la cual crece principalmente en las partes más profundas de los bordes de la laguna, sitio que recibe alta luminosidad y mantiene una inundación promedio de dos metros de profundidad. Otras especies vegetales comunes son la palma espinosa (Bactris sp., Arecaceae), la cual generalmente forma pequeñas agrupaciones en zonas menos profundas, y el huito (Genipa spruceana, Rubiaceae), un arbusto dominante en las orillas y áreas de baja profundidad y en zonas que fluctúan constantemente en su nivel de agua; el huito es encontrado principalmente en los brazos de laguna que ingresan a tierra firme, donde forma agrupaciones tupidas e impenetrables. Durante la estación seca, el piso de las lagunas se cubre con hierbas de las familias Poaceace y Cyperaceae (Asanza, 1985; Tirira, 1994; de la Torre et al., 1995).

Estacionalidad

En la RPFC se ha determinado la existencia de tres estaciones al año: época seca (de fines de diciembre a marzo), época lluviosa (de abril a julio) y época de fluctuación (de agosto a mediados de diciembre; Asanza, 1985), las cuales se diferencian básicamente por el grado de inundación y fluctuación del nivel de agua en ríos y lagunas del sistema lacustre; por lo cual, están directamente relacionadas con la precipitación local (Asanza, 1985).

La época seca se caracteriza por presentar un bajo nivel de agua en ríos y lagunas, el cual desciende un promedio de cinco metros en el centro de la Laguna Grande; la mayor parte de las lagunas quedan vacías (figura 3) y atravesadas por pequeños riachuelos de no más de 50 cm de profundidad y entre uno y cuatro metros de ancho. La superficie del suelo se resquebraja debido a la acción solar, simultáneamente se inicia una colonización del suelo por gramíneas (Poaceae y Cyperaceae), que le dan el aspecto de un pastizal; paralelamente, muchas plantas acuáticas, la mayoría de peces y otros animales relacionados con el ecosistema lacustre mueren o migran hacia lugares que mantienen agua suficiente; por lo cual, el río Cuyabeno aguas abajo, es una importante fuente de escape para estos organismos (Asanza, 1985; Tirira, 1994).

Figura 2. Sistema lacustre del río Cuyabeno. Se indican los lugares estudiados (ríos y lagunas) y el área afectada (zona pintada) por los derrames de petróleo.

La época lluviosa comprende un período en el cual el nivel de agua alcanza el máximo de inundación en ríos y lagunas (figura 3), por lo cual el nivel de profundidad en ríos puede alcanzar los 12 m; en este período hay una recolonización progresiva de las especies acuáticas conforme se incremente el nivel de agua; aparecen grandes animales como el paiche (Arapaima gigas), el delfín amazónico (Inia geoffrensis) y, ocasionalmente, el manatí (Trichechus inunguis); las plantas acuáticas germinan y crecen con rapidez (Asanza, 1985; Denkinger, 2010a,b).

La época de fluctuación se caracteriza por una constante variación en el nivel de agua de ríos y, en especial, de lagunas, con una variación que puede alcanzar hasta los dos metros mensuales; en este período aparecen ocasionalmente playas de arena o arcilla en los bordes de lagunas y ríos (Asanza, 1985).

Contaminación

La RPFC fue afectada en años anteriores al estudio de campo por varios derrames de petróleo producidos en pozos que se encuentran en la cuenca alta del río Cuyabeno Chico, afluente del sistema lacustre (PetroEcuador y Esen Ambientec, 1991); el petróleo derramado afectó las lagunas de Aucacocha, la quebrada de Aucacocha, Caimancocha y la quebrada de la Hormiga, para luego entrar en el río Cuyabeno aguas abajo de la Bocana (figura 2; de Vries et al., 1993).

METODOLOGÍA

El trabajo de campo se llevó a cabo de marzo de 1992 a marzo de 1993 y en enero y febrero de 1994, para un total de 205 días de investigación. El proyecto se desarrolló en ríos y lagunas del sistema lacustre del río Cuyabeno, para lo cual se empleó como medio de desplazamiento, en la mayoría de los casos, una canoa pequeña (con capacidad para tres personas) y movilización a remo. Debido a la actividad nocturna de los murciélagos, los recorridos se efectuaron a partir de las 18:00 horas y se extendieron progresivamente hasta las 06:00 horas.

Los lugares de estudio fueron separados en lagunas y ríos, tanto para la toma de datos como para el análisis respectivo, debido a que son entidades diferentes y no comparables: los ríos presentan rápida renovación de agua en comparación con las lagunas, donde el intercambio hídrico es lento; en los ríos se trabajó en una superficie lineal, mientras que en lagunas fue cuadrática. En este sentido, se determinaron 10 lugares de estudio (figura 2):

Lagunas:

•Laguna Aucacocha (10,6 ha),

•Laguna Caimancocha (10,7 ha),

•Laguna Canangüeno (96,9 ha),

•Laguna Grande (95,3 ha),

•Laguna Mateococha (28,8 ha).

Ríos:

•Río Cuyabeno alto, desde la Bocana aguas arriba en 2 780 m,

•Río Cuyabeno bajo, desde la Bocana aguas abajo en 2 126 m,

•Canal de la Bocana, desde la Bocana aguas arriba, hacia las lagunas, en 698 m,

•Quebrada de la Hormiga, en 2 605 m,

•Quebrada de Auca o Aucaquebrada, 2 027 m.

El río Cuyabeno alto y bajo es uno solo; sin embargo, en este estudio fue dividido en dos secciones en el sitio conocido como la Bocana, debido a que allí confluyen las aguas de prácticamente todo el sistema lacustre. El canal de la Bocana se considera al trayecto que existe entre la Bocana propiamente dicha y la Laguna Grande. La quebrada de la Hormiga y Aucaquebrada, son brazos del río Cuyabeno Chico y no ríos propiamente. Todos los lugares indicados fueron tratados como unidades independientes con la intención de facilitar su estudio, ubicación y delimitación.

Para la mayor parte de observaciones ecológicas se identificó una colonia de Noctilio albiventris que se encuentra detrás de la Estación Científica Cuyabeno (00°00’01”N, 76°10’25”W; 220 m; figura 2), en el extremo nororiental de la Laguna Grande.

Datos de clima

Los datos climáticos que se tomaron fueron: temperatura del aire a 180 cm del piso (máxima y mínima), humedad (máxima y mínima) y precipitación (diaria y mensual); para lo cual se utilizó un termómetro, un termohigrómetro y un pluviómetro. Además, se midió el nivel de profundidad del agua en el borde y en el centro de la Laguna Grande. Todos los datos fueron registraron diariamente durante la permanencia en el área de estudio, luego fueron procesados y agrupados en períodos mensuales y estacionales.

Registros de la especie

Los registros de N. albiventris fueron tomados básicamente por observación directa; para lo cual, se emplearon los siguientes métodos:

Identificación en la naturaleza. Las especies de la familia Noctilionidae están entre las pocas que pueden ser identificadas en la naturaleza con relativa facilidad, sin tener que recurrir a la captura del individuo; condición que está basada en los siguientes preceptos:

Actividad. La especie inicia su actividad en el crepúsculo, lo cual permite su visualización y seguimiento por algunos minutos, debido a que en ese momento la oscuridad no es completa.

Hábitat. Son pocas las especies de murciélagos que frecuentan los bosques de igapó y sobrevuelan las aguas abiertas de lagunas o ríos.

Vuelo. Los noctiliónidos tienen un tipo de vuelo rasante sobre el nivel del agua, bastante característico, tanto en desplazamientos como en la búsqueda de alimento.

Gregarismo. Los murciélagos pescadores son típicamente gregarios, incluso en el momento de búsqueda de alimento y forrajeo.

Olor. La especie posee un olor fuerte y penetrante, semejante al del almizcle, lo cual permite identificar su presencia o ruta seguida; esta característica fue de particular ayuda en momentos de oscuridad total.

Figura 3. Fases de inundación de la Laguna Grande, en la Reserva de Producción Faunística Cuyabeno. Arriba, durante el período de máxima inundación (nivel de agua alto); centro, laguna seca en las bordes; abajo, laguna seca. Fotos: arriba, Pedro Jiménez P.; centro y abajo, Diego G. Tirira.

Recopilación de datos. Se realizaron recorridos en el área de estudio para determinar la presencia de la especie; una vez identificada se procedió a determinar el lugar en el cual iniciaba su actividad o el punto de salida del bosque hacia aguas abiertas de ríos o lagunas. En esta parte de la observación es importante señalar que la especie utiliza rutas de salida desde el bosque, las cuales no variaron durante el tiempo de investigación.

Una vez determinado el lugar de salida de los murciélagos desde el bosque se realizaron censos y se procedió a la toma de datos ecológicos. Los censos tuvieron una duración de una hora a partir de la primera visualización. En todas las lagunas, excepto en Aucacocha, y en la Bocana se censó en el lugar de salida de los murciélagos desde el bosque hacia aguas abiertas; en el caso de los ríos, el censo consistió en seguir el curso del agua a remo, para lo cual se contabilizaron durante una hora todos los individuos que circularon por el río en una sola dirección, tomándose como referencia la primera observación.

Pasadas las 19:00 horas, momento en el cual la oscuridad dificultaba la visualización, las observaciones ecológicas de actividad y preferencia de hábitat se realizaron de la siguiente manera:

En el lugar donde se registraba actividad de la especie se efectuaba el conteo de individuos mediante el haz de luz de una linterna alógena, para lo cual se alumbraba un punto fijo por espacio de un minuto, período durante el cual se contabilizaban todos los individuos que atravesaron el haz de luz, en cualquier dirección; este proceso se repetía, según el caso, cada 5, 10 o 15 minutos; de esta manera, no fue difícil obtener datos en el transcurso de la noche. El conteo de individuos cubrió progresivamente todo el período nocturno, entre 18:00 y 06:00 horas.

Durante los censos, también se procedió a la toma de datos climáticos, tanto al inicio como al final de cada jornada de trabajo y entre cada hora transcurrida; estos datos fueron:

Lluvia. Se midió en cuartos, donde 0/4 correspondía a ausencia de lluvia, 1/4 era amenaza de lluvia, 2/4 era lluvia leve o garúa, 3/4 lluvia media y 4/4 lluvia fuerte.

Nivel de agua. Se midió en centímetros; se tomó solo al inicio y al final de cada jornada de trabajo.

Nubosidad. Se midió en octavos, donde 0/8 correspondía a cielo totalmente despejado y 8/8 a cielo totalmente nublado.

Luna. Se entiende como la cantidad de luz o claridad de la noche en el momento de las observaciones, la cual dependía de la fase lunar y de las condiciones de nubosidad y lluvia. Se midió en cuartos, donde 0/4 correspondía a luna nueva o noche oscura, mientras que 4/4 era para luna llena o noche clara.

De forma complementaría, se intentó buscar el dormidero o refugio diurno de la colonia que se encuentra detrás de la Estación Científica Cuyabeno, para lo cual se siguió la misma metodología que se empleó para determinar el lugar de salida de los murciélagos del bosque hacia aguas abiertas, pero, en este caso, el seguimiento fue en el interior del bosque, de forma sucesiva y en sentido inverso a la dirección de salida de los murciélagos.

Análisis de datos

Los datos ecológicos fueron organizados en tres grupos, según el nivel de agua de la Laguna Grande y no de las estaciones climáticas propuestas por Asanza (1985), debido a que existieron períodos de transición entre cada estación o dentro de ellas, tiempo en el cual se registraron fuertes variaciones en el nivel de agua; por esta razón y debido a que se determinó que el nivel de agua influye directamente en la ecología de Noctilio albiventris, los datos fueron agrupados y procesados basándose en la profundidad, tanto en los bordes como en el centro de la Laguna Grande; la clasificación usada fue la siguiente:

Nivel de agua alto. Cuando la Laguna Grande presentaba un nivel de agua superior a los 260 cm en el centro y 100 cm en el borde. Fue la situación más frecuente durante el estudio; se la registró en los meses de mayo, junio, julio, agosto, septiembre y diciembre de 1992, en enero y marzo de 1993 y en parte de marzo, abril, octubre y noviembre de 1992 y febrero de 1993.

Nivel de agua bajo. Cuando la Laguna Grande presentaba un nivel de inundación menor, con valores inferiores a 260 cm en el centro y 100 cm en el borde, pero mayores a 100 cm en el centro, y con los bordes secos (orillas visibles); correspondió a parte de los meses de marzo, abril, octubre y noviembre de 1992; febrero de 1993 y en parte de enero y febrero de 1994.

Laguna seca. La Laguna Grande suele secarse progresivamente hasta superar el 90% de la superficie en su punto máximo. En el centro de la laguna se registraron pequeñas pozas remanentes y canales residuales con un nivel de agua inferior a los 100 cm; mientras que los bordes se encontraban completamente secos. Esta situación se registró en la mayor parte de los meses de enero y febrero de 1994.

Análisis estadístico. Se procesó la información de ríos y lagunas en forma independiente. Se utilizaron como factores de estudio las siguientes variables climáticas y ambientales: lluvia, nubosidad, nivel de agua y claridad de la noche (luz lunar), registrados en el momento de los censos o de la toma de datos. Se trabajó con cada factor por separado.

Se procesó un total de 102 censos, 53 para lagunas y 49 para ríos; sin embargo, para todos los análisis ecológicos se excluyó la información de los censos realizados en Aucacocha y Aucaquebrada (cinco censos para cada sitio), debido a que ambas localidades presentaron resultados anómalos que fueron relacionados con la contaminación por petróleo.

De igual manera, se realizó un análisis similar para la Laguna Grande y el río Cuyabeno de forma independiente, debido a que estos lugares presentaron el mayor número de observaciones y registraron todos los niveles de los factores climáticos estudiados. El número de censos procesados en este caso fue de 64, repartidos en 25 para la Laguna Grande y 39 para el río Cuyabeno.

Para determinar el impacto de los derrames de petróleo sobre N. albiventris se procesó un total de 102 censos comprendidos para las 10 localidades indicadas: cinco lagunas (53 censos) y cinco ríos (49). Se usó un lugar de control en cada caso, el cual se definió por no haber recibido contaminación por petróleo: la laguna de Canangüeno y el río Cuyabeno alto, respectivamente.

Se realizaron análisis de varianza (ADEVA), pruebas de significación de Tukey y correlaciones estadísticas. La prueba de Tukey tuvo una significación del 0,05 por ciento para todos los análisis de varianza efectuados.

En el anexo 1 se indican las especies de murciélagos que fueron registradas durante este estudio.

RESULTADOS

Área de vida

Los resultados obtenidos sugieren que Noctilio albiventris no es una especie territorial; al contrario se observó un alto gregarismo tanto intra como intercolonial.

En el período de investigación se determinó, en base a recorridos nocturnos y censos, la existencia de por lo menos nueve colonias dentro del área de estudio, con un promedio total de 512,8 individuos. Seis colonias fueron encontradas en lagunas (dos en la Laguna Grande, dos en la laguna de Canangüeno, una en Mateococha y una en Caimancocha) y tres en ríos (una en la Bocana, una en el río Cuyabeno alto y una en la quebrada de la Hormiga; figura 4); sin embargo, existe evidencia de la existencia de por los menos tres colonias más, a pesar de no haberse determinado el lugar de salida del bosque hacia las aguas. Tres o cuatro de las colonias (tres identificadas y una sin determinar su origen) tienen interacción constante dentro del sistema comprendido entre la Laguna Grande, la Bocana y el río Cuyabeno, lugares donde se recopilaron la mayor cantidad de datos.

Figura 4. Ubicación de las colonias y áreas de actividad ocupadas por Noctilio albiventris durante el estudio. Las flechas indican el sitio de salida de la especie desde el interior del bosque; mientras que el área sombreada corresponde a la superficie ocupada por las colonias identificadas (representadas por números).

El área de vida que se presenta a continuación corresponde a la colonia 1 (figura 4), la cual se encontraba junto a la Estación Científica Cuyabeno. Se debe aclarar que debido a la metodología empleada no fue posible individualizar las colonias; por lo tanto, debe tomarse en cuenta que al realizar las observaciones en la Laguna Grande se registraron en interacción cuando menos individuos de las colonias 1, 2, 3 y, seguramente también, 4; sin embargo, los resultados que se presentan a continuación bien pueden ser utilizados para cualquiera de ellas, debido a que las colonias 1, 2 y 3 demostraron un constante solapamiento e interacción durante el período de estudio.

Se determinó que el nivel de agua de la Laguna Grande es el factor que determina el área de vida de la especie, según se explica a continuación:

Nivel de agua alto. Cuando el nivel de agua de la Laguna Grande se encontraba alto, el ámbito hogareño que se observó en N. albiventris fue extenso. En este período, la especie fue registrada en áreas abiertas de la Laguna Grande, la quebrada de la Hormiga, la Bocana y el río Cuyabeno (figura 5a), para un área de vida total aproximada de 50,4 ha.

Nivel de agua bajo. Cuando el nivel del agua descendía, el área de vida de N. albiventris registraba una alta preferencia por la Laguna Grande, en especial por los bordes con una profundidad inferior a un metro; en menor grado se observó actividad en la Bocana y en el río Cuyabeno. El área ocupada en los bordes fue de unas 30 ha y correspondió a un 55% de las observaciones (figura 5b); la superficie restante, donde se visualizó la especie, cubrió unas 45 ha; sin embargo, la mayor parte de estas observaciones correspondieron a vuelos de desplazamiento y no a búsqueda de alimento y forrajeo.

Figura 5. Área de vida de Noctilio albiventris según el nivel de agua de la Laguna Grande: [A] Nivel de agua alto (mayor a 260 cm en el centro de la laguna); [B] Nivel de agua bajo (menor a 260 cm en el centro, pero mayor a 100 cm); [C] Período de laguna seca. La línea fina punteada corresponde a la ruta de desplazamiento habitual; mientras que la línea gruesa continua corresponde al área de forrajeo.

Figura 6. Preferencia de hábitat de Noctilio albiventris en relación con el nivel de agua de la Laguna Grande, en la Reserva de Producción Faunística Cuyabeno, provincia de Sucumbíos.

Laguna seca. Durante el período de laguna seca se distinguió la mayor variación con respecto al área de vida, la cual tuvo relación directa con la cantidad de agua existente en la Laguna Grande. En este período se redujo el ámbito hogareño a 20,4 ha aproximadamente. La actividad se concentró en los canales residuales de la Laguna Grande, la entrada de la quebrada de la Hormiga y la Bocana. En este momento no se registró actividad de la especie en el río Cuyabeno (figura 5c).

Preferencia de hábitat

Se determinó que la preferencia de hábitat también tiene una relación directa con el nivel de agua de las lagunas. Los datos tomados fueron separados en tres grupos que corresponden al nivel de inundación de la Laguna Grande.

Nivel de agua alto. La actividad de la especie se concentró principalmente en la Bocana del río Cuyabeno, con el 53% de las observaciones, seguido por el río Cuyabeno bajo, con el 26%; el centro de la Laguna Grande tuvo un 11% y la quebrada de la Hormiga y el río Cuyabeno alto el 5% de las observaciones cada uno. En ningún momento se registró actividad en las orillas o bordes de la Laguna Grande (figura 6).

Se observó en la mayoría de las veces actividad de una colonia en conjunto o en interacción con otras colonias. Una observación inusual se registró en la Bocana y en el río Cuyabeno en enero de 1993, con una agrupación superior a 270 individuos de N. albiventris provenientes de alrededor de cinco o seis colonias diferentes, número de colonias que se determinó en base a la dirección de la procedencia de vuelo observada y al número de individuos registrados, lo cual permitió identificar y separar las diferentes colonias: dos provinieron de la Laguna Grande, una de la Bocana, una del río Cuyabeno alto, una del río Cuyabeno bajo y posiblemente una sexta colonia de la quebrada de la Hormiga, las cuales interactuaron en un mismo lugar y tiempo, fenómeno que aparentemente se debió a la abundancia inusual de insectos del orden Ephemeroptera sobre el agua.

Los registros de individuos o grupos aislados fueron ocasionales durante todo el período de estudio, con menos del 5% de las observaciones totales.

Nivel de agua bajo. Se observó una alta preferencia por las orillas de la Laguna Grande, con el 55% de las observaciones, momento en el cual las orillas registraban profundidades inferiores a un metro. En menor número se contabilizaron observaciones en la Bocana, con un 27% de los registros; el centro de la Laguna, un 10%; el río Cuyabeno alto y bajo, con el 4% para cada uno; mientras que no se registró actividad en la quebrada de la Hormiga (figura 6).

La actividad en la mayoría de las observaciones de N. albiventris fue en función de conjunto, ya que la especie demostró un alto gregarismo durante la búsqueda de alimento y forrajeo.

Figura 7. Patrón de actividad nocturna de Noctilio albiventris en la Laguna Grande, Reserva de Producción Faunística Cuyabeno, provincia de Sucumbíos.

Laguna seca. Corresponde a los meses de enero y febrero de 1994, período en el cual se registró la mayor variación en las observaciones de preferencia de hábitat.

La actividad cambió gradualmente debido a la disminución progresiva del nivel de agua de la Laguna Grande. En un primer momento, los murciélagos se concentraron en puntos aislados que presentaban profundidades menores a un metro. Seguidamente, en los días que se registraron los niveles más bajos de agua, la actividad de la especie se desarrolló en los pequeños canales residuales que mantenían una profundidad no mayor a los 50 cm; paralelamente, el canal de la Bocana y la quebrada de la Hormiga registraron en ciertos lugares profundidades inferiores a un metro.

Las preferencias registradas en este período fueron: en la Laguna Grande el 44% (la actividad se concentró únicamente sobre pozas y canales de agua residuales); en el canal de la Bocana el 35%; en la entrada de la quebrada de la Hormiga el 19%; en el río Cuyabeno bajo se registró el 2,5% de las observaciones; mientras que no hubo registros en el río Cuyabeno alto (figura 6).

Durante este período, N. albiventris fue observado en pequeños grupos de entre cinco y 20 individuos en el momento de capturar su alimento; diferente a lo registrado con los niveles de agua alto y bajo, donde las concentraciones oscilaron entre 40 y más de 270 individuos.

Para terminar, se observó en las lagunas de Canangüeno y Mateococha que N. albiventris evita forrajear sobre superficies que presentan abundante vegetación acuática (compuesta por los géneros Cabomba, Eichhornia, Ludwigia, Montrichardia, Pistia, Pontederia, entre otros); al contrario, se evidenció que la especie prefería buscar su alimento sobre áreas abiertas, a pesar que muchos insectos (acuáticos y voladores) y peces pequeños fueron observados en el interior de este tipo de vegetación.

Patrón de actividad

El inicio de la actividad nocturna de Noctilio albiventris está en relación directa con la cantidad de luz solar existente. La primera observación de actividad se registró entre las 18:02 y 18:29 h; momento en el cual empieza, por espacio de una hora, el mayor pico de actividad en la noche; luego, la actividad decrece progresivamente hasta las 22:00 h. La duración total aproximada del primer pico fue de cuatro horas; registrándose en pocas ocasiones actividad después de las 22:15 h. La especie permanece prácticamente inactiva a partir de las 22:30 h, por espacio de unas cuatro horas. Entre las 02:30 y las 03:00 h se inicia un segundo período, de menor intensidad y duración que el primero, el cual se prolonga hasta el amanecer, entre las 05:20 y las 05:45 h, en relación con la cantidad de luz existente en el ambiente, como ocurrió al inicio. El patrón de actividad registrado se gráfica en la figura 7.

Tabla 1. Resumen de los análisis estadísticos sobre la influencia de los factores climáticos en la actividad de Noctilio albiventris en la Reserva de Producción Faunística Cuyabeno, provincia de Sucumbíos.

Lugar	No. Censos	Factores climáticos
		Lluvia		Nivel de agua		Nubosidad		Luna
		AV	CE	AV	CE	AV	CE	AV	CE
Lagunas	48	*	*	**	**	NS	NS	NS	NS
Laguna Grande	25	**	**	*	*	NS	NS	NS	NS
Ríos	44	**	**	NS	NS	*	*	NS	NS
Río Cuyabeno	39	**	**	NS	NS	*	*	NS	NS

AV = Análisis de varianza, CE = Correlaciones estadísticas. Significación al 0,05.

** = Altamente significativo (99%), * = Significativo (95%), NS = No significativo (< 95%).

Se determinó que la cantidad de lluvia influye de manera directa en la actividad de Noctilio albiventris, según se pudo observar en varias ocasiones durante este estudio. Cuando a partir de las 18:00 horas (momento del inicio de su actividad) caía una fuerte lluvia (estimada en 4/4 según se indica en la metodología), el inicio de actividad se vio retardado; pero una vez que la lluvia cesó, la actividad empezó rápidamente en un horario inusual, a partir de las 19:25 horas en un caso y las 20:30 horas en otro. En algunas ocasiones la actividad de la especie disminuía drásticamente por el resto de la noche.

El análisis de varianza se lo realizó en conjunto tanto para lagunas como para ríos y de forma separada para la Laguna Grande y el río Cuyabeno. Los resultados fueron similares en todas y cada una de las pruebas realizadas. Así se determinó que el factor lluvia es altamente significativo, ya que influye en la actividad de la especie (tabla 1); la prueba de significación de Tukey demostró que los niveles de lluvia 0/4 y 1/4 no tienen un efecto relevante sobre la actividad; el nivel 2/4 es poco influyente y forma un mismo rango con el nivel 3/4. Los niveles 3/4 y 4/4 tienen incidencia en la actividad de la especie; mientras que el nivel 4/4 tiene un alto grado de influencia (tabla 2).

Según el análisis de varianza se comprobó que los factores ambientales de nubosidad y ciclo y luz lunar no fueron significativos (tabla 1); de igual manera, la prueba de Tukey demostró una homogeneidad en las muestras (medias) con respecto a estos factores. Este análisis fue corroborado por las correlaciones estadísticas efectuadas para los mismos niveles y variables.

Refugios

Refugios diurnos. Se dedicaron 35 días a la búsqueda del refugio diurno de la colonia que se encuentra detrás de la Estación Científica Cuyabeno. Desafortunadamente, hasta el término de la investigación, no se determinó el lugar exacto que utiliza la colonia como dormidero; sin embargo, se obtuvieron datos que se consideran importante:

La colonia utilizó durante todo el período de estudio una sola ruta de salida, en línea recta, desde el interior del bosque hacia áreas abiertas, ruta que no varió en el tiempo de investigación a lo largo de todo su curso hasta la salida a la Laguna Grande. La ruta seguida recorrió 982,6 m; la cual cruza por los cuatro tipos de vegetación que se encuentran en el área de estudio, distribuidos en: 222 m en bosque de igapó; 328,6 m en bosque de pantano; 360,8 m en bosque de tierra firme; y 71,2 m en bosque inundado estacional. Fue hasta esta última formación vegetal donde el seguimiento de la colonia se detuvo por lo inaccesible del terreno y la falta de senderos.

Tabla 2. Resultados de la prueba de significación de Tukey sobre la influencia de factores climáticos (lluvia, nubosidad y ciclo lunar) y ambientales (nivel de agua en la Laguna Grande) en la actividad de Noctilio albiventris en la Reserva de Producción Faunística Cuyabeno, provincia de Sucumbíos. Las letras son usadas para agrupar las medias que corresponden a un mismo rango o grupo. Los resultados presentan un significación al 0,05.

A. Factor lluvia
Nivel de lluvia:	0/4	1/4	2/4	3/4	4/4
Laguna Grande	A	AB	BC	C	D
Río Cuyabeno	A	B	BC	CD	D
Niveles de lluvia: 0/4 = ausencia de lluvia (no hay probabilidades de lluvia); 1/4 = amenaza de lluvia; 2/4 = lluvia leve, garúa; 3/4 = lluvia moderada; 4/4 = lluvia fuerte.

B. Factor nivel de agua
Nivel de agua:	1	2	3	4	5	6
Laguna Grande	-	A	AB	B	B	B
Río Cuyabeno	A	A	A	A	A	A
Nivel de agua en el centro de la Laguna Grande: 1 = < 50 cm; 2 = 51 a 100 cm; 3 = 101 a 150 cm; 4 = 151 a 200 cm; 5 = 201 a 250 cm; 6 = > 250 cm.

C. Factor nubosidad
Nivel de nubosidad:	1	2	3	4
Laguna Grande	AB	A	AB	B
Río Cuyabeno	A	A	AB	B
Niveles de nubosidad: 1 = 0/8 a 2/8 de nubosidad; 2 = 3/8 a 4/8 de nubosidad; 3 = 5/8 a 6/8 de nubosidad; 4 = 7/8 a 8/8 de nubosidad.

D. Factor ciclo y luz lunar
Nivel de luz lunar:	1	2	3	4
Laguna Grande	A	A	A	A
Río Cuyabeno	A	A	A	A
Niveles de luz lunar: 1 = 1/4 de claridad (noche oscura, luna nueva); 2 = 2/4 de claridad; 3 = 3/4 de claridad; 4 = 4/4 de claridad (noche clara, luna llena).

Tabla 3. Resumen de los resultados de las correlaciones estadísticas y la prueba de significación de Tukey sobre las diferencias en el tamaño de las poblaciones de Noctilio albiventris entre los diferentes lugares estudiados a causa de derrames de petróleo ocurridos en el sistema lacustre del río Cuyabeno (Sucumbíos).

	Sitios estudiados
Lagunas:	1 (control)	2	3	4	5
	A	B	C	C	D
Censos: (n = 50)	8	22	7	8	5
Correlaciones: ** todas las lagunas, ** sin incluir Aucacocha.
Ríos:	1	2	3 (control)	4	5
	A	AB	B	B	C
Censos:(n = 45)	12	12	11	5	5
Correlaciones: ** todos los ríos, * sin incluir Aucaquebrada.

Lagunas: 1 = Canangüeno (control); 2 = Laguna Grande; 3 = Caimancocha; 4 = Mateococha; 5 = Aucacocha.

Ríos: 1 = Canal de la Bocana; 2 = Cuyabeno bajo; 3 = Cuyabeno alto (control); 4 = Quebrada de la Hormiga; 5 = Aucaquebrada. Las letras son usadas para agrupar las medias que corresponden a un mismo rango.

Significación: ** = altamente significativo (99%), * = significativo (95%).

Refugios nocturnos. En el período comprendido entre las 22:00 y las 02:30 horas, espacio en el cual la actividad de la especie disminuye, se determinó que los murciélagos utilizan como refugios temporales o lugares de descanso árboles de Macrolobium acaciifolium, ubicados en la periferia de la Laguna Grande; en el río Cuyabeno fue difícil determinar el lugar de reposo nocturno, pero se piensa que ocupan otras especies arbóreas. Los individuos observados descansaban sobre la corteza de los árboles, a una altura promedio de dos metros sobre el nivel del agua. Estos permanecían aparentemente inactivos; sin embargo, al intentar un acercamiento, los murciélagos huían con rapidez.

Uso como bioindicador

El análisis de varianza y las correlaciones estadísticas que se efectuaron, presentaron diferencias altamente significativas entre los resultados obtenidos para lagunas y ríos (tabla 3).

En la prueba de significación de Tukey para ríos se determinó que el río Cuyabeno alto (sitio de control), el río Cuyabeno bajo, el canal de Bocana y la quebrada de la Hormiga, presentaron poblaciones prácticamente similares en cuanto al número de individuos; mientras que en Aucaquebrada se registraron diferencias altamente significativas con respecto a los demás ríos muestreados (tabla 3).

En las lagunas los resultados fueron diferentes. Canangüeno (sitio de control), presentó un elevado número de individuos con respecto a los otros lugares. La Laguna Grande, de acuerdo con la prueba de Tukey, presentó diferencias con el control y con los restantes sitios. Las lagunas de Caimancocha y Mateococha presentaron poblaciones similares entre sí, mientras que Aucacocha registró, al igual que Aucaquebrada, los índices poblacionales más bajos. Las diferencias entre Aucacocha y las lagunas restantes fueron altamente significativas (tabla 3).

DISCUSIÓN

Área de vida y preferencia de hábitat

Se registraron claras diferencias entre el área de vida y la preferencia de hábitat que ocupó Noctilio albiventris en relación con el grado de inundación de la Laguna Grande. Se comprobó que tanto el área de vida como la preferencia de hábitat están relacionados directamente con el nivel de agua, según se evidenció en el sistema Laguna Grande, Bocana y río Cuyabeno; es decir, cuanto mayor es la cantidad de agua en las lagunas y, por lo tanto, el nivel de inundación (nivel de agua alto), mayor es el área utilizada por la especie para la búsqueda de alimento; a medida que el nivel de agua disminuye (nivel de agua bajo), el área de vida ocupada es menor; finalmente, cuando la laguna se seca, la ámbito hogareño se reduce a los pequeños cuerpos de agua existentes.

De igual manera, cuando la profundidad en el centro de la Laguna Grande es menor a 260 cm, la actividad se concentra en los bordes, mientras que en la Bocana es baja. Lo contrario ocurrió con niveles superiores a lo indicado, donde la actividad en la Bocana se incrementaba, mientras que en la Laguna Grande decrecía. Al parecer, niveles de agua con baja profundidad facilitan a N. albiventris en la ecolocalización y en la búsqueda de alimento, según lo experimentó Bloedel (1955) en sus ensayos con Noctilio leporinus en cautiverio.

Contrario a los resultados obtenidos en la RPFC, Fenton et al. (1993) indican que en un estudio efectuado sobre N. albiventris en Costa Rica, la especie presentó poca consistencia en cuanto al uso de sus sitios de forrajeo; sin embargo, las condiciones ecológicas de ambas áreas y las metodologías utilizadas fueron diferentes; por lo cual, se considera que no es adecuado comparar ambos estudios.

Hay que indicar que la superficie del área de vida obtenida en la RPFC puede ser inferior a la que en realidad ocuparía la especie; este margen de error se debe a lo difícil que resultó el seguimiento de la especie en la naturaleza y a la metodología y equipo empleado, lo cual no permitió determinar los límites exactos del ámbito hogareño ocupado; sin embargo, los datos obtenidos presentan una idea clara del área de vida y preferencia de hábitat de N. albiventris en el sistema lacustre del río Cuyabeno.

También se observó que la especie presenta un importante gregarismo en el momento de buscar alimento sobre la superficie de ríos y lagunas, tanto para un nivel de agua alto como bajo, característica que ya fue mencionada por Dunn (1934), Davis et al. (1964), Tuttle (1970) y Emmons y Feer (1999). En cuanto al tamaño grupal, cuando la laguna estaba seca se registraron agrupaciones de menos de 20 individuos, inferiores a las cuales se observaron con niveles de agua alto y bajo, cuando el conteo registró entre 40 y más de 270 individuos. Tuttle (1970) y Emmons y Feer (1999) también comentan sobre el tamaño de los grupos, en el primer caso indica que la especie caza en grupos de 8 a 15 individuos, mientras que en el segundo solamente comentan que la especie forma pequeños grupos que vuelan en círculo. Por su parte, Albuja (1982, 1999) comenta que en la laguna de Limoncocha, provincia de Sucumbíos, habita una población de varios cientos de individuos.

Los resultados se ven corroborados con los análisis estadísticos. Según se observa en el análisis de varianza y las correlaciones estadísticas realizadas (tabla 1), se determinó que el nivel del agua no es un factor que regula la actividad de la especie, sino que determina la preferencia de hábitat. Por su parte, en la prueba de significación de Tukey se demostró que en las lagunas el nivel de agua influye de diferente manera en el lugar de actividad de la especie para profundidades menores y mayores a los 100 cm; mientras que en los ríos no se manifestaron diferencias ningún nivel (tabla 2).

Patrón de actividad y refugios

En este estudio se determinó que Noctilio albiventris presenta dos períodos de actividad en la noche. El primero, de mayor intensidad, se inicia al final de la tarde, en relación con la cantidad de luz solar en el ambiente y dura aproximadamente una hora más con respecto al segundo período, el cual tiene menor fuerza y termina poco antes del amanecer. Resultados que concuerdan con la actividad indicada para la especie en los trabajos de Dunn (1934), Davis et al. (1964), Brown (1968), Hooper y Brown (1968), Hood y Pitocchelli (1983), Linares (1987) y Vargas (2007), donde también se comenta de la existencia de dos períodos de actividad definidos en la noche.

En el intervalo de tiempo entre los dos períodos no se registró actividad de la especie; durante este espacio, se observó que N. albiventris descansaba sobre la corteza de árboles que se encontraban en los alrededores de los ríos y lagunas. Se piensa que no existen preferencias por el tipo de refugio nocturno, a pesar de que todas las observaciones en la Laguna Grande fueron sobre árboles de Macrolobium acaciifolium, debido a que en el río Cuyabeno los murciélagos deben utilizar otros albergues, puesto que Macrolobium es una especie poco frecuente en ríos (Asanza, 1985). Howell y Burch (1974) observaron a individuos de esta especie mientras se alimentaban y descansaban sobre un árbol de la familia Moraceae.

Dunn (1934) y Bloedel (1955) han reportado haber encontrado colonias de Noctilio albiventris refugiándose en áticos de casas; Dunn (1934) también indica haber registrado colonias en árboles huecos o en otros ambientes naturales. Hood y Pitocchelli (1983), Nowak (1999) y LaVal y Rodríguez-H. (2002) también comentan que la especie utiliza como dormideros diurnos árboles huecos, follaje y construcciones humanas. Vargas (2007) señala que se han registrado colonias de N. albiventris en árboles huecos, compartiéndolos con otras especies de murciélagos (Molossus molossus y Myotis simus). Armstrong y Murray (1969) encontraron un refugio de N. leporinus a 180 m del borde del agua.

Según lo observado en este estudio, a pesar de no encontrarse el lugar exacto del refugio, se registró que el dormidero se ubica en el interior del bosque, a una distancia superior a 1 000 m del borde de la laguna. Se desconoce la razón por la cual el albergue diurno se encuentra alejado del borde del agua, puesto que mientras se buscó el dormidero, se encontraron varios árboles que bien podrían ser utilizados con este fin; sin embargo, eran habitados por otras especies de murciélagos. Vargas (2007) indica que al parecer N. albiventris mantiene una alta fidelidad en el uso de refugios, ya que se ha observado que algunos sitios están ocupados por la especie por más de 25 años. Fenton et al. (1993), en un estudio con radiotransmisores, determinaron que los individuos marcados regresaban repetidamente al mismo refugio, aunque también existieron cambios de refugios entre algunos individuos.

Incidencia de factores climáticos

Se comprobó que el factor climático que tiene influencia directa sobre la actividad y preferencia de hábitat de Noctilio albiventris fue la precipitación local. A medida que se incrementaba el nivel de lluvia, la actividad disminuía; con un nivel de lluvia media (nivel 3/4), la actividad de la especie era baja; mientras que al incrementarse la fuerza (nivel 4/4), la actividad prácticamente desaparecía, situación que incluso retardaba el inicio de actividad. Los resultados fueron similares tanto para el río Cuyabeno como para la Laguna Grande.

La preferencia de hábitat se vio influenciada por la variación del nivel de agua de las lagunas, originado por las precipitaciones en la parte alta del sistema lacustre (figuras 5 y 6).

También se comprobó que los factores nubosidad y claridad de la noche demostraron no ser significativos para la especie (tabla 2). En cuanto a la claridad de la noche, los resultados obtenidos difirieron con lo encontrado por Selaya (2001), quien indica que N. albiventris fue capturado en todas las fases lunares, aunque fue más frecuente en la fase de cuarto menguante.

Uso como bioindicador

Los resultados demostraron diferencias altamente significativas entre los lugares de control y los sitios más afectados por los derrames de petróleo (Aucacocha y Aucaquebrada), lo cual lleva a la conclusión que sí existió alteración del ecosistema debido a este impacto.

En los ríos, las poblaciones de Noctilio albiventris presentaron resultados similares en cuanto al número de individuos, con excepción de Aucaquebrada, lugar que fue el más afectado por la contaminación de petróleo, lo cual al parecer produjo un declive en las poblaciones del murciélago pescador.

Las aguas de Aucaquebrada se encuentran mayormente cubiertas por vegetación, razón por la cual, en esta parte el ancho del río navegable (sin vegetación), no supera los cinco metros, aunque en ciertos lugares, incluso era menor a un metro, lo cual seguramente ocasionó que el petróleo se estanque y no fluya por su cauce; finalmente, la similitud en los resultados obtenidos entre los ríos restantes con el control (río Cuyabeno alto) se atribuye a que el derrame de petróleo fue arrastrado por la corriente, al reducir así el grado de contaminación, sin ocasionar daños serios ni alteraciones en el ecosistema.

En el caso de las lagunas hay diferencias significativas en los resultados del análisis de varianza; sin embargo, se observa cierta relación con el tamaño de las lagunas. Las mayores poblaciones se registran en las lagunas más grandes (Canangüeno y Laguna Grande); de igual manera, las poblaciones de menor tamaño están en las lagunas pequeñas (Caimancocha y Mateococha); las verdaderas diferencias, al igual que en Aucaquebrada, se presentan con Aucacocha, debido a que fue el centro de la contaminación y el lugar que más petróleo recibió durante los derrames.

Si se compara las lagunas de Canangüeno y Aucacocha, fueron los lugares que menor cantidad de turistas y motores fuera de borda recibieron durante el período de estudio en relación con los restantes sitios muestreados. Estas lagunas presentan un nivel de profundidad similar entre ellas. Si se considera la superficie, Aucacocha posee un área de 10,6 ha, nueve veces inferior a Canangüeno (96,9 ha), pero similar a la superficie de Caimancocha (10,7 ha); en este sentido, se debería esperar que la población de Aucacocha (una media de 2,6 individuos en cinco censos), sea parecida a la de Caimancocha (una media de 31,9 individuos en siete censos), lo cual no ocurrió.

Según las observaciones realizadas en este estudio, las evidencias indican que N. albiventris es capaz de recorrer alrededor de ocho kilómetros por noche. Si la distancia que separa Aucacocha de la Laguna Grande es menor a seis kilómetros y de Canangüeno alrededor de diez, a lo largo del curso del agua; y además, según se comprobó, no hay evidencia de territorialismo entre las diferentes colonias, se considera que el bajo tamaño poblacional de la especie en Aucfacocha y Aucaquebrada se debe a que las colonias migraron a lugares que se presentaban más favorables. En este sentido, se puede concluir que el petróleo, al parecer, no afectó directamente a N. albiventris; al contrario, la especie se vio obligada a buscar otros sitios de alimentación al encontrarse con aguas contaminadas y, por lo tanto, en condiciones desfavorables.

CONCLUSIONES

•En el área de estudio se determinó la existencia de por lo menos nueve colonias de Noctilio albiventris, con un promedio total de 512,8 individuos.

•El nivel de agua y la precipitación influyen directa e indirectamente en el área de vida, preferencia de hábitat y patrón de actividad de la especie.

•El área de vida y la preferencia de hábitat dependen directamente de la cantidad de agua de la Laguna Grande. A mayor profundidad (superior a 260 cm en el centro), menor es la presencia de N. albiventris en los bordes de las lagunas; mientras que a menor profundidad (inferior a 260 cm en el centro), mayor es su presencia en los bordes de las lagunas.

•El patrón de actividad registró dos períodos en la noche, uno al atardecer (a partir de las 18:00 horas), de mayor duración e intensidad, y otro en la madrugada (desde las 03:00 horas), que se extiende hasta poco antes del amanecer.

•Existen diferencias significativas en el número de individuos registrados, entre los lugares más afectados por la contaminación de petróleo con los restantes estudiados.

•N. albiventris se vio afectado indirectamente por los derrames de petróleo.

AGRADECIMIENTOS

A la Unidad de Protección Ambiental de la Empresa Estatal de Petróleos del Ecuador (PetroEcuador) por financiar el proyecto “Monitoreo e investigación en la Reserva de Producción Faunística Cuyabeno”, dentro del cual se incluyó este estudio. A la Pontificia Universidad Católica del Ecuador por su auspicio dentro del proyecto. A Julio Sánchez por su ayuda en el análisis estadístico. A Eduardo Asanza y Ana Cristina Sosa por las facilidades prestadas en la Estación Científica Cuyabeno. A María Luisa Tirira, por su ayuda en la preparación y edición de los mapas preliminares. A Santiago F. Burneo y Christian Tufiño por su colaboración con la preparación de los mapas finales que se incluyen en esta publicación.

LITERATURA CITADA

Albuja, L. 1982. Murciélagos del Ecuador. 1a edición. Departamento de Ciencias Biológicas, Escuela Politécnica Nacional. Quito.

Albuja, L. 1999. Murciélagos del Ecuador. 2a edición. Cicetrónic Cía. Ltda. Quito.

Albuja, L., M. Ibarra, J. Urgilés y R. Barriga. 1980. Estudio preliminar de los vertebrados ecuatorianos. Editorial Escuela Politécnica Nacional. Quito.

Anderson, J. W. y W. A. Wimsatt. 1963. Placentation and fetal membranes of the Central American noctilionid bat, Noctilio labialis minor. American Journal of Anatomy 112(2): 181–201.